Eine Mutation verwandelte Ameisen in einer Generation in Parasiten

Wenn der Forscher Daniel Kronauer war 2008 noch Postdoc, reiste er nach Okinawa, Japan, um wilde Exemplare von klonalen Raubameisen (die Art Ooceraea biroi). In der ersten Kolonie, die er sammelte, bemerkte er zwei Ameisen mit einem seltsamen Aussehen. Sie waren klein wie Arbeiterinnen, hatten aber auch kleine Flügelknospen, was auffällig war, weil normalerweise nur Ameisenköniginnen Flügel entwickeln. Was dies noch seltsamer machte, war, dass klonale Raubameisen nicht einmal Königinnen haben: Diese Ameisen vermehren sich ihrem Namen entsprechend ungeschlechtlich, sodass alle Ameisen in einer Kolonie nahezu perfekte genetische Klone sind.

Kronauer war fasziniert von den Miniaturköniginnen, weil sie sich so sehr von den anderen klonalen Raubameisen unterschieden, obwohl er sie für dieselbe Art hielt. Aber Antworten auf seine Fragen blieben aus, also nahm er einige Proben, schoss einige Fotos für Aufzeichnungen und machte dann mit seiner Arbeit weiter.

Ein paar Jahre später richtete Kronauer ein Labor an der Rockefeller University ein und richtete eine Kolonie klonaler Raubameisen zu Studienzwecken ein. Eines Tages seine damalige Doktorandin Buck Trible fand ein paar weitere der seltsamen Miniaturköniginnen in dieser Kolonie und beschloss, sie zu charakterisieren.

Trible stellte fest, dass die Flügel nicht das einzige ungewöhnliche Merkmal der Ameisen waren. Die seltsamen Ameisen zeigten auch ein anderes Sozialverhalten, hatten größere Eierstöcke und legten doppelt so viele Eier. Mit genetischen Werkzeugen verfolgte er all diese Veränderungen auf einen 2.25 Millionen Basenpaare langen DNA-Abschnitt zurück. Bei den gewöhnlichen Ameisen war die DNA auf jeder der beiden Kopien ihres Chromosoms 13 unterschiedlich. Aber bei den Miniatur-Ameisenköniginnen waren die beiden Kopien identisch.

Als Trible, Kronauer und ihre Kollegen berichtet im März in Current Biology, wurden alle Merkmale der seltsamen Ameisen – die Flügel, das soziale Verhalten und die Fortpflanzungsmerkmale – durch das verursacht, was Genetiker ein Supergen nennen, eine Sammlung von Genen, die als Einheit vererbt werden und sehr widerstandsfähig gegen Zerlegung sind. Irgendwann in ihrer Evolution hatten die Ameisen eine zweite Kopie dieses Supergens erworben, und diese chromosomale Veränderung hatte ihren Körper und ihr Verhalten verändert. Die Ergebnisse deuten auf einen neuen Mechanismus hin, wie komplexe Kombinationen von Körperteilen und Verhaltensweisen in der Evolution manchmal auf einmal auftauchen können: durch eine Mutation, die ein Supergen dupliziert und ganze Reihen von Merkmalen wie Lichterketten ein- und ausschaltet, die von einem Lichtschalter gesteuert werden.

Ameisenforscher sind von der Arbeit begeistert, und das nicht nur, weil sie ein jahrzehntealtes Rätsel zu lösen scheint, wie sich mindestens eine Form des sozialen Parasitismus in den Insekten entwickelt. Die Supergen-Entdeckungen könnten ihnen auch helfen, lang gesuchte Merkmale in der genetischen Architektur der Ameisen zu bestimmen, die ihre Kolonien dazu bringen, sich als hierarchische Kasten von Königinnen und Arbeiterinnen zu entwickeln.

Im weiteren Sinne bietet die neue Studie auch Einblicke in eine grundlegende evolutionäre Frage, wie unterschiedlich die Individuen einer einzelnen Art sein können.

„Das Aufregendste an dieser Studie ist, wie viele Zukunftsrichtungen sie eröffnet“, sagte er Jessica Purcell, ein Evolutionsgenetiker an der University of California, Riverside, der Ameisengenome untersucht.

Ein Paradox des Parasitismus

Ameisen ziehen die Aufmerksamkeit von Forschern wie Kronauer und Trible auf sich, weil die meisten Arten eine Sozialstruktur haben, die mit ihrer Biologie verbunden ist. In einem typischen Nest herrscht eine einzelne große, reproduktive Ameisenkönigin über Legionen kleinerer, nicht reproduktiver Arbeiterinnen, die ihre Töchter sind. Die Arbeiter bauen ein Nest, sammeln Nahrung, wehren Eindringlinge ab und kümmern sich um die Jungen der Kolonie, sodass die Königin nur Eier legen kann.

Einige Ameisenarten weichen jedoch von diesem Plan ab, indem sie sich auf Formen des sozialen Parasitismus einlassen – das heißt, sie nutzen die soziale Struktur einer anderen Ameisenart aus. Sklavenmachende Ameisen zum Beispiel stehlen Larven aus anderen Nestern und prägen sie chemisch ein, um Arbeiter zu werden, die der Königin der Sklavenhändler dienen.

Vor vielen Jahrzehnten bemerkten Forscher, dass einige Ameisenarten eine eher heimliche Art des Parasitismus anwenden. Die Parasiten haben ihre Arbeiterkaste verloren. Um zu überleben, infiltrieren ihre kleinen Königinnen die Kolonien anderer Ameisenarten und legen dort Eier ab. Die ausgebeuteten Wirtsarbeiterinnen erledigen dann alles für sie, von der Pflege ihrer Brut bis hin zu ihrem Schutz und ihrer Ernährung. Eine solche Artverwandtschaft wird als obligater Parasitismus bezeichnet, da die Parasiten nicht alleine überleben können.

Diese arbeitslosen Sozialparasiten, die manchmal Inquilinen (vom lateinischen Wort für „Mieter“) genannt werden, haben ein unverwechselbares Aussehen, das sie für das menschliche Auge leicht von ihren Wirten unterscheidet. Aber ihr parasitäres Schema ist erfolgreich, weil sie Wege entwickelt haben, chemische Gerüche aus dem Wirtsnest zu stehlen, um sich zu tarnen.

Genomanalysen haben gezeigt, dass Ameisen-Inquilin-Arten sich Dutzende Male unabhängig voneinander entwickelt haben, und fast alle von ihnen parasitieren eine eng verwandte Art, die so aussieht und sich verhält, wie Ameisen es normalerweise tun. Für Evolutionsbiologen war das ein Rätsel: Wie konnte sich aus seiner Wirtsart eine neue Art von obligaten Sozialparasiten entwickeln? Wenn ihre Vorfahren zusammen im selben Nest gelebt hätten, hätten sie sich zu leicht gekreuzt.

Viele Jahre lang stellten die Forscher die Hypothese auf, dass der erste Schritt die reproduktive Isolation gewesen sei: dass die frühen Vorfahren der Inquilinen normale Ameisen waren, die lange genug reproduktiv von ihren Verwandten isoliert waren, um sich genetisch von ihnen zu unterscheiden und eine neue Art zu werden. Sie konnten alleine leben, aber einige von ihnen entdeckten schließlich die Vorteile, wenn sie sich zurück in die Nester ihrer Vorfahren schlichen, um Hilfe zu holen. Ihre Abhängigkeit von ihren Wirten nahm allmählich zu und sie entwickelten sich von einem Zustand optionalen oder „fakultativen“ Parasitismus zu einem obligatorischen Parasitismus.

Das Problem mit dieser Idee, erklärte Kronauer, ist, dass niemand jemals in freier Wildbahn beobachtet hat, was ein wesentlicher, früher Schritt des Prozesses sein sollte: frei lebende, fakultativ soziale Parasiten, die isoliert von ihren nahen Verwandten leben.

Die neuen Erkenntnisse von Trible und Kronauer stellen die bisherigen Annahmen auf den Kopf. Ihr alternatives Szenario konzentrierte sich auf das Paar nicht übereinstimmender Supergene in den klonalen Raubameisen. Irgendwann in der Geschichte hatte eine dieser Ameisen eine Mutation erfahren, die das Supergen auf einem Chromosom durch eine Kopie des Supergens des anderen Chromosoms ersetzte. Die resultierende mutierte Ameise mit zwei Kopien der „parasitären“ Version des Supergens hätte sich plötzlich zu einer Miniaturkönigin entwickeln können, die einer Inquiline sehr ähnlich sah.

Die Arbeit zeigte, dass eine einzige Mutation in einem Supergen ausreichte, um die vollständige Reihe von Veränderungen hervorzurufen, die bei den obligaten Parasiten beobachtet wurden, noch bevor die Ameisen durch Speziation gespalten wurden.

„Sie können in einem Schritt von frei lebend zu obligat parasitär werden und müssen nicht mehrere schrittweise Schritte unternehmen, die eine reproduktiv isolierte fakultative Zwischenpopulation beinhalten“, sagte Trible, der jetzt an der Harvard University ist. „Wir können sicher sein, dass ein freilebender Elternteil eine Tochter hatte, die sofort ein obligatorischer Parasit war.“

Er fuhr fort: „Das ist das Szenario, das noch nie von einem der klassischen Evolutionstheoretiker in Betracht gezogen wurde, denn das ist das Szenario, von dem angenommen wurde, dass es ein zu großer Sprung für Sie ist.“

Die Tatsache, dass eine einzige Mutation all diese Eigenschaften in einem einzigen Schritt verändern kann, „verändert wirklich die Art und Weise, wie wir über die Evolution dieser seltsamen, arbeitslosen sozialen Parasiten denken“, sagte Kronauer.

Die Stärke der Supergene

Über die Evolutionsgeschichte des Supergens auf Chromosom 13, das den Phänotyp des sozialen Parasiten verleiht, ist wenig bekannt. Es ist jedoch unwahrscheinlich, dass es sich in einer klonalen Art wie den Raider-Ameisen entwickelt hat. „Die klonalen Ameisen wären der letzte Ort gewesen, um nach Supergenen zu suchen“, sagte er Michel Chapuisat, der Supergene der Ameise an der Universität Lausanne in der Schweiz studiert.

Der Grund dafür ist, dass alle Ameisen einer klonalen Art genetisch identisch sind: Abgesehen von zufälligen Mutationen werden ihre Genome unverändert von den Eltern an die Kinder weitergegeben. Bei sexuell fortpflanzungsfähigen Arten passiert jedoch etwas Komplizierteres.

In den Zellen, die Eier und Spermien produzieren, reihen sich die mütterlichen und väterlichen Kopien der Chromosomen aneinander und tauschen entsprechende DNA-Segmente aus. Dieser Prozess der „Rekombination“ ermöglicht es, Sätze von vererbten Merkmalen zufällig neu zu mischen; Ohne sie wären die Gene für immer in den mütterlichen oder väterlichen Linien eingeschlossen.

Aufgrund der Rekombination könnten Gene für verschiedene parasitäre Verhaltensweisen zufällig auf Chromosom 13 zusammengebracht worden sein. Die natürliche Selektion hätte dann die Vereinigung jener Allele, die gut zusammenarbeiteten, stark begünstigt. „Wenn Sie ein parasitenbestimmendes Gen haben, können Sie nach und nach eine Reihe anderer Gene daneben stellen, die [die Ameise] immer besser darin machen, ein Parasit zu sein“, sagte Trible.

Die Rekombination hätte diese Gene möglicherweise wieder getrennt, aber ein verhängnisvoller genetischer Unfall kam dazwischen. Manchmal, wenn Chromosomen nach einer Beschädigung repariert werden, wird ein Stück DNA in umgekehrter Ausrichtung wieder eingefügt. Da sich invertierte DNA nicht mit ihrem chromosomalen Gegenstück ausrichten kann, kann sie sich nicht rekombinieren, sodass alle Gene in der DNA dauerhaft als neue vererbbare Einheit – ein Supergen – miteinander verbunden sind.

Das könnte auf Chromosom 13 passiert sein: Eine Inversion in diesem 2.25 Millionen Basenpaare langen DNA-Abschnitt könnte die Merkmale für sozialen Parasitismus als Supergen zusammengefügt haben, was dann durch natürliche Selektion aufrechterhalten wurde. Purcell bemerkte, dass viele Forschungen andere Möglichkeiten betreffen, wie ein Supergen wie dieses entstanden sein könnte, aber „es ist ein so großer Vorteil, Allele zu haben, die gut zusammenarbeiten und in einer Region mit geringer Rekombination zusammengebracht werden“, sagte sie.

Chapuisat hält es für wahrscheinlich, dass sich das Supergen für alle beobachteten parasitären Merkmale über lange Zeit in einem sexuellen Vorfahren der klonalen Raubameisen entwickelt hat. Der Parasitismus hätte sich in den Ameisen manifestiert, die zwei Kopien des Supergens trugen, und die Ameisen mit einer oder keiner Kopie wären ihre Wirte gewesen. Als die Raider-Ameisen mit nur einer Kopie des Supergens klonal und heterozygot wurden, verschwand das parasitäre Verhalten – aber das Supergen blieb bestehen. Und als eine Mutation schließlich neue homozygote Klon-Angreifer hervorbrachte, wurden die ruhenden Supergen-Merkmale reaktiviert und die königinnenähnlichen Miniatur-Mutanten tauchten über Nacht auf.

Chromosomenumlagerung und Evolution

Dieses Ameisen-Supergen ist weit davon entfernt, ein isoliertes Beispiel zu sein; Wenn überhaupt, kann es eine allgemeinere und immer noch unterschätzte Art und Weise veranschaulichen, in der sich viele komplexe Merkmale entwickeln.

„Es gibt immer mehr Studien, die uns zeigen, dass Genomumlagerungen einen grundlegenden Einfluss auf das Verhalten und die soziale Organisation von Arten haben können“, sagt er Christian Rabling, ein Entomologe an der Universität Hohenheim in Stuttgart, Deutschland, der untersucht, wie sich sozialer Parasitismus bei Ameisen entwickelt hat.

In der 30 Millionen Jahre alten, sich sexuell fortpflanzenden Gattung der Formica Ameisen zum Beispiel gibt es mindestens vier Abstammungslinien, in denen ein gemeinsames Supergen bestimmt, ob ihre Kolonie eine Königin oder viele haben wird. Andere Gruppen von Ameisen haben Supergene, die sie unabhängig voneinander entwickelt haben und die eine Reihe von Verhaltens- und morphologischen Merkmalen kontrollieren, die für ihre Lebensweise wichtig sind, sagte Purcell.

All diese Supergene könnten das sein, was Trible und andere Forscher jetzt „soziale Chromosomen“ nennen. So wie die X- und Y-Geschlechtschromosomen beim Menschen das Geschlecht bestimmen, bestimmen die Supergene der Ameisen die soziale Organisation von Kolonien. Es ist kein glatter Vergleich für Trible. Supergene und Geschlechtschromosomen bündeln beide Gene, die dann immer zusammen vererbt werden und gemeinsam eine Reihe von Merkmalen verleihen. So wie einige geschlechtsgebundene Merkmale für Männchen oder Weibchen vorteilhaft sind, aber nicht für beide, können die parasitären Supergene für die homozygoten Inquiline vorteilhaft sein, aber nicht für die heterozygoten Wirte.

„Aus irgendeinem Grund haben Populationsgenetiker Geschlechtschromosomen wie eine separate Form der Evolution beiseite gelegt“, sagte Trible. Obwohl es immer noch ungewiss ist, wie häufig die sozialen Chromosomen sind, „was [sie] uns sagen, ist, dass Supergene überall sind und Geschlechtschromosomen ein Sonderfall eines Supergens sind.“

Welche genauen Gene und Kontrollelemente im Supergen der klonalen Raubameisen gebündelt sind, ist noch unbekannt. Aber das Sezieren dieses Supergens und anderer in verschiedenen Ameisenarten kann etwas über die Evolution und Entwicklung von Kasten in Ameisenkolonien enthüllen. Wenn sich eine Ameisenlarve entwickelt, bestimmen Umwelteinflüsse, ob sie eine Königin oder eine Arbeiterin wird, eine Entscheidung, die das Verhalten der Larve, ihre Körpergröße, die Entwicklung ihrer Flügel und Eierstöcke und ihre Fähigkeit, Eier zu legen, bestimmt. Diese Merkmale sind so stark miteinander verbunden, dass Forscher herausgefunden haben, dass das experimentelle Verschieben eines Merkmals normalerweise die anderen mit sich zieht. Trible und Kronauer glauben, dass die Forscher in der Lage sein könnten, die genetischen Mechanismen für die normale Kastenentwicklung aufzudecken, wenn sie erfahren, wie das Parasitismus-Supergen die Korrelation zwischen der Körpergröße und den anderen mit der Königin verbundenen Merkmalen verändert hat.

Artbildung, Evolution und Parasitismus

Die Arbeit von Trible und Kronauer wirft auch andere Fragen zur Evolution und Entwicklung auf, einschließlich der Frage, wie eine Supergen-Mutation mit der Speziation zusammenhängt. Im Formica Ameisen, die Kolonien mit einer und mehreren Königinnen scheinen sich nicht in unabhängige Linien aufzuspalten. Beide Formen des Supergens scheinen bequem als „Polymorphismus“ innerhalb einer einzigen Spezies aufrechterhalten zu werden.

Für Chapuisat stellt sich die Frage, ob die königinnenähnlichen Mutanten eine „Betrüger-Linie“ sind, die sich wie ein Parasit innerhalb der klonalen Raider-Ameisenart verhält. „Oder ist es auf dem Weg, eine eigene Spezies zu werden?“ er hat gefragt.

Wie genau ein Artbildungsereignis stattfinden könnte, nachdem der parasitäre Phänotyp entstanden ist, ist ein Rätsel, aber diese Art von Supergen-Mutation bietet einen plausiblen Mechanismus für eine schnelle Speziation durch sozialen Parasitismus, sagte Purcell. Sowohl sie als auch Chapuisat warnten jedoch davor, dass all diese Fragen und Spekulationen durch die Schlüpfrigkeit der Definition, was eine Art in einem klonalen Organismus wie diesen Ameisen ist, erschwert werden.

Um zu zeigen, dass eine Supergen-Mutation tatsächlich der Mechanismus ist, durch den sich soziale Parasitenarten entwickeln, schlägt Rabeling vor, dass es wichtig sein wird zu sehen, ob die Inversionen auf Chromosomen, die strukturelle Kennzeichen von Supergenen sind, in vielen Wirt-Parasit-Paaren vorhanden sind. Haben die Dutzende anderer Inquilin-Ameisenarten ähnliche Supergen-Mutationen?

Rabeling glaubt, dass es möglicherweise andere Mechanismen wie die Hybridisierung gibt, die das Supergen mit dieser Konstellation von Merkmalen ebenfalls erzeugen könnten. „Ich würde erwarten, dass es nicht nur einen Mechanismus dafür gibt, wie sich sozialer Parasitismus entwickelt, sondern wahrscheinlich viele verschiedene Mechanismen“, sagte er. „Und je mehr empirische Systeme wir untersuchen, desto mehr Mechanismen für die Entstehung von sozialem Parasitismus würden wir wahrscheinlich finden.“