Les cerveaux d'insectes fondent et se recâblent pendant la métamorphose | Quanta Magazine

Lors des chaudes nuits d'été, les chrysopes vertes voltigent autour de lanternes lumineuses dans les arrière-cours et dans les campings. Les insectes, avec leurs ailes en forme de voile, sont facilement distraits de leur préoccupation naturelle de siroter le nectar des fleurs, d'éviter les chauves-souris prédatrices et de se reproduire. De petites couvées des œufs qu'elles pondent pendent de longues tiges sur la face inférieure des feuilles et se balancent comme des guirlandes dans le vent.

Les ensembles d'œufs suspendus sont beaux mais aussi pratiques : ils empêchent les larves qui éclosent de manger immédiatement leurs frères et sœurs non éclos. Avec des mâchoires en forme de faucille qui transpercent leurs proies et les sucent à sec, les larves de chrysopes sont « vicieuses », a déclaré James Truman, professeur émérite de développement, biologie cellulaire et moléculaire à l'Université de Washington. "C'est comme 'La Belle et la Bête' dans un seul animal."

Cette dichotomie Jekyll-et-Hyde est rendue possible par la métamorphose, le phénomène le plus connu pour transformer les chenilles en papillons. Dans sa version la plus extrême, la métamorphose complète, les formes juvénile et adulte ressemblent et agissent comme des espèces totalement différentes. La métamorphose n'est pas une exception dans le règne animal ; c'est presque une règle. Plus de 80% des espèces animales connues aujourd'hui, principalement les insectes, les amphibiens et les invertébrés marins, subissent une certaine forme de métamorphose ou ont des cycles de vie complexes à plusieurs étapes.

Le processus de métamorphose présente de nombreux mystères, mais certains des plus déroutants concernent le système nerveux. Au centre de ce phénomène se trouve le cerveau, qui doit coder non pas une mais plusieurs identités différentes. Après tout, la vie d'un insecte volant à la recherche d'un partenaire est très différente de celle d'une chenille affamée. Au cours du dernier demi-siècle, les chercheurs ont sondé la question de savoir comment un réseau de neurones qui encode une identité - celle d'une chenille affamée ou d'une larve de chrysope meurtrière - se transforme pour encoder une identité adulte qui englobe un ensemble complètement différent de comportements et de besoins. .

Truman et son équipe ont maintenant appris à quel point la métamorphose remanie certaines parties du cerveau. Dans une étude récente publié dans la revue eLife, ils ont tracé des dizaines de neurones dans le cerveau de mouches des fruits en cours de métamorphose. Ils ont découvert que, contrairement au protagoniste tourmenté de la nouvelle de Franz Kafka "La Métamorphose", qui se réveille un jour sous la forme d'un insecte monstrueux, les insectes adultes ne se souviennent probablement pas de leur vie larvaire. Bien que de nombreux neurones larvaires de l'étude aient survécu, la partie du cerveau de l'insecte que le groupe de Truman a examinée a été considérablement recâblée. Cette refonte des connexions neuronales a reflété un changement tout aussi spectaculaire dans le comportement des insectes lorsqu'ils sont passés de larves rampantes et affamées à des adultes volants à la recherche d'un partenaire.

Leurs découvertes sont "l'exemple le plus détaillé à ce jour" de ce qui arrive au cerveau d'un insecte en cours de métamorphose, a déclaré Deniz Erezyilmaz, chercheur postdoctoral au Centre for Neural Circuits and Behavior de l'Université d'Oxford qui travaillait auparavant dans le laboratoire de Truman mais n'était pas impliqué dans ce travail. Les résultats peuvent s'appliquer à de nombreuses autres espèces sur Terre, a-t-elle ajouté.

En plus de détailler comment un cerveau larvaire se transforme en cerveau adulte, la nouvelle étude fournit des indices sur la façon dont l'évolution a fait prendre un détour si sauvage au développement de ces insectes. "C'est une pièce monumentale", a déclaré Bertram Gerber, un neuroscientifique du comportement à l'Institut Leibniz de neurobiologie qui n'a pas participé à l'étude mais a co-écrit un commentaire connexe en eLife. "C'est vraiment l'aboutissement de 40 ans de recherche dans le domaine."

"J'appelle cela" The Paper "en majuscules", a déclaré Darren Williams, un chercheur en neurobiologie du développement au King's College de Londres qui n'a pas participé à l'étude mais qui est un collaborateur de longue date de Truman. "Cela va être fondamentalement important … pour beaucoup de questions."

Un détour sur le chemin de l'âge adulte

Les premiers insectes, il y a 480 millions d'années, ont émergé d'œufs ressemblant beaucoup à des versions plus petites de leur moi adulte, ou bien ils ont poursuivi leur "développement direct" pour se rapprocher progressivement de leur forme adulte, tout comme les sauterelles, les grillons et certains autres insectes le font aujourd'hui. La métamorphose complète semble être apparue chez les insectes il y a environ 350 millions d'années seulement, avant les dinosaures.

La plupart des chercheurs pensent maintenant que la métamorphose a évolué pour réduire la concurrence pour les ressources entre les adultes et leur progéniture : le fait de transformer les larves en une forme très différente leur a permis de manger des aliments très différents de ceux des adultes. "C'était une excellente stratégie", a déclaré Truman. Les insectes qui ont commencé à subir une métamorphose complète, comme les coléoptères, les mouches, les papillons, les abeilles, les guêpes et les fourmis, ont explosé en nombre.

Quand Truman était enfant, il passait des heures à regarder les insectes suivre le processus. Avec les chrysopes en particulier, "j'ai été intrigué par la férocité de la larve par rapport à la nature délicate de l'adulte", a-t-il déclaré.

Sa passion d'enfance s'est finalement transformée en carrière et en famille. Après avoir épousé son directeur de thèse, Lynn Riddiford, qui est également professeur émérite à l'Université de Washington, ils ont parcouru le monde, collectant des insectes qui se métamorphosent et d'autres qui ne le font pas, pour comparer leurs trajectoires de développement.

Alors que Riddiford concentrait ses travaux sur l'effet des hormones sur la métamorphose, Truman s'intéressait surtout au cerveau. En 1974, il publie le premier papier sur ce qui arrive au cerveau pendant la métamorphose, pour laquelle il a suivi le nombre de motoneurones chez les larves et les adultes de sphinx. Depuis lors, de nombreuses études ont détaillé différents neurones et parties du cerveau des larves et des adultes, mais elles sont soit anecdotiques, soit axées sur de très petits aspects du processus. "Nous n'avions pas une vue d'ensemble", a déclaré Truman.

Truman savait que pour vraiment comprendre ce qui se passe dans le cerveau, il devait être capable de retracer les cellules et les circuits individuels tout au long du processus. Le système nerveux d'une mouche des fruits offrait une opportunité pratique de le faire : bien que la plupart des cellules corporelles de la larve de la mouche des fruits meurent lorsqu'elle se transforme en adulte, de nombreux neurones de son cerveau ne le font pas.

"Le système nerveux n'a jamais été capable de changer la façon dont il fabrique les neurones", a déclaré Truman. C'est en partie parce que le système nerveux de tous les insectes provient d'un ensemble de cellules souches appelées neuroblastes qui se transforment en neurones. Ce processus est plus ancien que la métamorphose elle-même et n'est pas facilement modifié après un certain stade de développement. Ainsi, même si presque toutes les autres cellules du corps larvaire de la mouche des fruits sont éliminées, la plupart des neurones d'origine sont recyclés pour fonctionner à nouveau chez l'adulte.

L'esprit remodelé

Beaucoup de gens imaginent que pendant la métamorphose, alors que les cellules larvaires commencent à mourir ou à se réorganiser, le corps de l'insecte à l'intérieur de son cocon ou de son exosquelette se transforme en quelque chose comme une soupe, toutes les cellules restantes glissant ensemble de manière fluide. Mais ce n'est pas tout à fait vrai, a expliqué Truman. "Tout a une position… mais c'est vraiment délicat, et si vous ouvrez l'animal, tout éclate", a-t-il déclaré.

Pour cartographier les changements cérébraux dans cette masse gélatineuse, Truman et ses collègues ont examiné des larves de mouches des fruits génétiquement modifiées qui avaient des neurones spécifiques qui brillaient d'un vert fluorescent au microscope. Ils ont constaté que cette fluorescence s'estompait souvent lors de la métamorphose, ils ont donc utilisé une technique génétique ils avaient développé en 2015 pour activer une fluorescence rouge dans les mêmes neurones en donnant aux insectes un médicament particulier.

C'est une "méthode plutôt cool", a déclaré Andréas Thum, neuroscientifique à l'Université de Leipzig et co-auteur du commentaire avec Gerber. Il vous permet de regarder non seulement un, deux ou trois neurones, mais tout un réseau de cellules.

Les chercheurs se sont concentrés sur le corps du champignon, une région du cerveau essentielle à l'apprentissage et à la mémoire chez les larves et les adultes de la mouche des fruits. La région se compose d'un tas de neurones avec de longues queues axonales qui se trouvent en lignes parallèles comme les cordes d'une guitare. Ces neurones communiquent avec le reste du cerveau par des neurones d'entrée et de sortie qui entrent et sortent des cordes, créant un réseau de connexions qui permettent à l'insecte d'associer les odeurs à de bonnes ou de mauvaises expériences. Ces réseaux sont disposés dans des compartiments de calcul distincts, comme les espaces entre les frettes de la guitare. Chaque compartiment a une tâche, comme guider une mouche vers ou loin de quelque chose.

Truman et son équipe ont découvert que lorsque les larves subissent une métamorphose, seuls sept de leurs 10 compartiments neuronaux sont incorporés dans le corps du champignon adulte. Parmi ces sept neurones, certains neurones meurent et certains sont remodelés pour remplir de nouvelles fonctions adultes. Toutes les connexions entre les neurones du corps du champignon et leurs neurones d'entrée et de sortie sont dissoutes. À ce stade de transformation, "c'est une sorte de situation bouddhique ultime où vous n'avez pas d'entrées, vous n'avez pas de sorties", a déclaré Gerber. "C'est juste moi, moi et moi."

Les neurones d'entrée et de sortie des trois compartiments larvaires qui ne sont pas incorporés dans le corps du champignon adulte perdent complètement leur ancienne identité. Ils quittent le corps du champignon et s'intègrent dans de nouveaux circuits cérébraux ailleurs dans le cerveau adulte. "Vous ne sauriez pas qu'il s'agissait des mêmes neurones, sauf que nous avons pu les suivre à la fois génétiquement et anatomiquement", a déclaré Truman.

Les chercheurs suggèrent que ces neurones en déplacement ne sont que des invités temporaires dans le corps du champignon larvaire, assumant les fonctions larvaires nécessaires pendant un certain temps, puis retournant à leurs tâches ancestrales dans le cerveau adulte. Cela correspond à l'idée que le cerveau adulte est la forme ancestrale la plus ancienne au sein de la lignée et que le cerveau larvaire plus simple est une forme dérivée qui est venue beaucoup plus tard.

En plus des neurones larvaires remodelés, de nombreux nouveaux neurones naissent à mesure que la larve grandit. Ces neurones ne sont pas utilisés par la larve, mais lors de la métamorphose, ils mûrissent pour devenir des neurones d'entrée et de sortie pour neuf nouveaux compartiments de calcul spécifiques à l'adulte.

Le corps du champignon dans la larve ressemble beaucoup à la version adulte, a déclaré Thum, mais "le recâblage est vraiment intense". C'est comme si les entrées et les sorties d'une machine informatique étaient toutes perturbées mais conservaient toujours leur fonctionnalité sans fil, a déclaré Gerber. « C'est presque comme si vous alliez délibérément débrancher et rebrancher » la machine.

En conséquence, le corps champignon du cerveau adulte est « fondamentalement… une structure complètement nouvelle », a déclaré K. Vijay Raghavan, professeur émérite et ancien directeur du Centre national des sciences biologiques de l'Inde, qui était le principal rédacteur en chef de l'article et n'a pas participé à l'étude. Il n'y a aucune indication anatomique que les souvenirs auraient pu survivre, a-t-il ajouté.

La fragilité de la mémoire

Les chercheurs ont été enthousiasmés par cette question de savoir si les souvenirs d'une larve peuvent se transmettre à l'insecte adulte, a déclaré Williams, mais la réponse n'a pas été claire.

Les types de souvenirs qui vivent dans le corps du champignon d'une mouche des fruits sont des souvenirs associatifs, ceux qui relient deux choses différentes - le type de mémoire qui a fait saliver les chiens de Pavlov au son d'une cloche, par exemple. Pour la mouche des fruits, les souvenirs associatifs impliquent généralement des odeurs et guident la mouche vers ou loin de quelque chose.

Cependant, leur conclusion selon laquelle les mémoires associatives ne peuvent pas survivre peut ne pas être vraie pour toutes les espèces. Les larves de papillons et de coléoptères, par exemple, éclosent avec des systèmes nerveux plus complexes et plus de neurones que les larves de mouches des fruits. Parce que leur système nerveux commence plus compliqué, il se peut qu'ils n'aient pas besoin d'être remodelés autant.

Des études antérieures ont trouvé des preuves que d'autres types de souvenirs peuvent persister chez certaines espèces. Par exemple, a expliqué Gerber, les observations et les expériences suggèrent que de nombreuses espèces d'insectes montrent une préférence pour la reproduction sur les mêmes types de plantes où elles ont mûri : les larves nées et élevées sur des pommiers ont ensuite tendance à pondre des œufs sur des pommiers à l'âge adulte. "On se demande donc comment ces deux types d'observations sont liées", a-t-il déclaré. Comment ces préférences se perpétuent-elles si les souvenirs ne le sont pas ? Une possibilité est que les souvenirs associatifs ne se transmettent pas, mais d'autres types de souvenirs hébergés dans d'autres parties du cerveau le font, a-t-il déclaré.

Les données offrent des opportunités de comparer le développement du système nerveux chez les animaux qui se métamorphosent et chez ceux qui ne le font pas. Le système nerveux des insectes a été suffisamment conservé au cours de l'évolution pour que les chercheurs puissent identifier des neurones équivalents chez des espèces à développement direct telles que les grillons et les sauterelles. Les comparaisons entre eux peuvent répondre à des questions telles que la façon dont les cellules individuelles sont passées d'une identité unique à une identité multiple. C'est "un outil de comparaison incroyablement puissant", a déclaré Williams.

Thum pense qu'il serait intéressant de voir si les espèces d'insectes vivant dans différents environnements peuvent varier dans la façon dont leur cerveau se réarrange et si les souvenirs peuvent survivre dans l'un d'entre eux. Gerber est curieux de voir si les mécanismes cellulaires de la métamorphose des insectes sont les mêmes chez d'autres animaux qui subissent des variations du processus, comme les têtards qui deviennent des grenouilles ou des créatures immobiles ressemblant à des hydres qui deviennent des méduses. "Vous pourriez même être assez fou pour vous demander si nous devrions considérer la puberté comme une sorte de métamorphose", a-t-il déclaré.

Truman et son équipe espèrent maintenant plonger au niveau moléculaire pour voir quels gènes affectent la maturation et l'évolution du système nerveux. En 1971, des chercheurs ont émis l'hypothèse dans un article théorique qu'un trio de gènes dirigeait le processus de métamorphose des insectes, une idée que Riddiford et Truman ont ensuite confirmée dans un papier 2022. Mais les mécanismes sous-jacents à la façon dont ces gènes fonctionnent pour remodeler le corps et le cerveau restent flous.

Le but ultime de Truman est d'inciter un neurone à prendre sa forme adulte dans le cerveau larvaire. Réussir à pirater le processus pourrait signifier que nous comprenons vraiment comment ces insectes créent de multiples identités au fil du temps.

On ne sait pas à quoi ressembleraient les schémas de réorganisation ailleurs dans le cerveau. Mais il est probable que certains aspects des capacités mentales et des réponses de la mouche des fruits au monde, conscientes ou non, soient façonnés par sa vie larvaire, a déclaré Truman. "Le défi consiste à essayer de découvrir la nature et l'étendue de ces effets."