Una mutazione ha trasformato le formiche in parassiti in una generazione

Quando il ricercatore Daniele Kronauer era ancora un postdoc nel 2008, si è recato a Okinawa, in Giappone, per esemplari selvatici di formiche predatori clonali (la specie Ooceraea biroi). Nella prima colonia che raccolse, notò due formiche dall'aspetto strano. Erano piccole come operaie, ma avevano anche piccole gemme alari, il che era sorprendente perché di solito solo le regine delle formiche sviluppano le ali. Ciò che ha reso questo ancora più strano è stato il fatto che le formiche predatori clonali non hanno nemmeno regine: in linea con il loro nome, queste formiche si riproducono asessualmente, quindi tutte le formiche in una colonia sono cloni genetici quasi perfetti.

Kronauer era incuriosito dalle regine in miniatura perché sembravano così diverse dalle altre formiche predoni clonali anche se credeva che fossero della stessa specie. Ma le risposte alle sue domande non erano disponibili, quindi ha preso alcuni campioni, ha scattato alcune foto per i record e poi è andato avanti con il suo lavoro.

Pochi anni dopo, Kronauer fondò un laboratorio presso la Rockefeller University e creò una colonia di formiche predatori clonali per lo studio. Un giorno, il suo allora studente di dottorato Buck Tribola trovò alcune delle strane regine in miniatura in quella colonia e decise di caratterizzarle.

Trible scoprì che le ali non erano l'unica caratteristica insolita delle formiche. Le strane formiche mostravano anche comportamenti sociali diversi, avevano ovaie più grandi e deponevano il doppio delle uova. Usando strumenti genetici, ha rintracciato tutti questi cambiamenti in un tratto di DNA lungo 2.25 milioni di paia di basi. Nelle formiche ordinarie, il DNA su ciascuna delle due copie del loro cromosoma 13 era diverso. Ma nelle formiche regine in miniatura, le due copie erano identiche.

Come Trible, Kronauer e i loro colleghi riferito a marzo in Current Biology, tutte le caratteristiche delle strane formiche - le ali, i comportamenti sociali e i tratti riproduttivi - erano causate da quello che i genetisti chiamano supergene, un insieme di geni che vengono ereditati come unità e sono altamente resistenti alla rottura. Ad un certo punto della loro evoluzione, le formiche avevano acquisito una seconda copia di quel supergene e quel cambiamento cromosomico aveva trasformato i loro corpi e comportamenti. I risultati hanno suggerito un nuovo meccanismo per il modo in cui combinazioni complesse di parti del corpo e comportamenti a volte possono emergere tutte in una volta nell'evoluzione: attraverso una mutazione che duplica un supergene, attivando intere serie di tratti come stringhe di luci controllate da un interruttore della luce.

I ricercatori sulle formiche sono entusiasti del lavoro, e non solo perché sembra risolvere un mistero vecchio di decenni su come almeno una forma di parassitismo sociale si evolve negli insetti. Le scoperte sui supergeni possono anche aiutarli a definire caratteristiche a lungo ricercate nell'architettura genetica delle formiche che fanno sviluppare le loro colonie come caste gerarchiche di regine e operaie.

Più in generale, il nuovo studio offre anche approfondimenti su una questione evolutiva fondamentale su quanto possano essere diversi gli individui di una singola specie.

"La cosa più eccitante di questo studio è proprio quante direzioni future apre", ha detto Jessica Purcell, un genetista evoluzionista dell'Università della California, Riverside, che studia i genomi delle formiche.

Un paradosso del parassitismo

Le formiche attirano l'attenzione di ricercatori come Kronauer e Trible perché la maggior parte delle specie ha una struttura sociale legata alla loro biologia. In un tipico nido, un'unica grande formica regina riproduttiva presiede a legioni di lavoratrici più piccole e non riproduttive che sono le sue figlie. Le operaie costruiscono un nido, raccolgono cibo, respingono gli invasori e si prendono cura dei piccoli della colonia, lasciando alla regina la libertà di deporre le uova.

Alcune specie di formiche, tuttavia, si allontanano da quel piano impegnandosi in forme di parassitismo sociale, ovvero sfruttando la struttura sociale di un'altra specie di formiche. Le formiche schiaviste, ad esempio, rubano le larve da altri nidi e le imprimono chimicamente per diventare operaie al servizio della regina degli schiavisti.

Molti decenni fa, i ricercatori hanno notato che alcune specie di formiche impiegano un tipo più clandestino di parassitismo. I parassiti hanno perso la loro casta operaia. Per sopravvivere, le loro piccole regine si infiltrano nelle colonie di altre specie di formiche e vi depongono le uova. Le lavoratrici ospitanti sfruttate fanno quindi di tutto per loro, dalla cura della loro nidiata alla protezione e all'alimentazione. Una tale relazione tra le specie è chiamata parassitismo obbligato, perché i parassiti non possono sopravvivere da soli.

Questi parassiti sociali senza lavoro, a volte chiamati inquilini (dalla parola latina per "inquilini"), hanno un aspetto distintivo che agli occhi umani li distingue facilmente dai loro ospiti. Ma il loro schema parassitario ha successo perché hanno sviluppato modi per rubare gli odori chimici dal nido ospite per mimetizzarsi.

Le analisi genomiche hanno dimostrato che le specie di formiche inquiline si sono evolute in modo indipendente dozzine di volte e quasi tutte parassitano una specie strettamente imparentata che ha l'aspetto e si comporta come fanno normalmente le formiche. Per i biologi evoluzionisti, ciò poneva un mistero: come poteva una nuova specie di parassiti sociali obbligati evolversi dalla sua specie ospite? Se i loro antenati fossero vissuti insieme nello stesso nido, si sarebbero incrociati troppo facilmente.

Per molti anni, i ricercatori hanno ipotizzato che il passo iniziale fosse stato l'isolamento riproduttivo: che i primi antenati degli inquilini fossero normali formiche isolate dal punto di vista riproduttivo dai loro parenti abbastanza a lungo da divergere geneticamente da loro e diventare una nuova specie. Potevano vivere da soli, ma alcuni di loro alla fine scoprirono i vantaggi di intrufolarsi nei nidi dei loro antenati per chiedere aiuto. La loro dipendenza dai loro ospiti è gradualmente aumentata e si sono evoluti da uno stato di parassitismo facoltativo o "facoltativo" a un parassitismo obbligato.

Il problema con questa idea, ha spiegato Kronauer, è che nessuno ha mai osservato in natura quello che dovrebbe essere un primo passo essenziale del processo: parassiti sociali liberi e facoltativi che vivono isolati dai loro parenti stretti.

Le nuove scoperte di Trible e Kronauer capovolgono le ipotesi precedenti. Il loro scenario alternativo si è concentrato sulla coppia di supergeni non corrispondenti nelle formiche predatori clonali. A un certo punto della storia, una di quelle formiche aveva sperimentato una mutazione che sostituiva il supergene su un cromosoma con una copia del supergene dall'altro cromosoma. La risultante formica mutante con due copie della versione "parassita" del supergene potrebbe essersi improvvisamente trasformata in una regina in miniatura che somigliava molto a un inquilino.

Il lavoro ha mostrato che una singola mutazione in un supergene era sufficiente per produrre l'intera serie di cambiamenti osservati nei parassiti obbligati, anche prima che le formiche fossero divise per speciazione.

"Puoi passare dalla vita libera al parassita obbligato in un solo passaggio, e non è necessario compiere una serie di passaggi graduali che coinvolgono una popolazione intermedia facoltativa isolata dal punto di vista riproduttivo", ha affermato Trible, che ora è all'Università di Harvard. "Quello di cui possiamo essere certi è che un genitore che vive libero ha avuto una figlia che è stata immediatamente un parassita obbligato".

Ha continuato: "Questo è lo scenario che non era mai stato preso in considerazione da nessuno dei teorici dell'evoluzione classica, perché questo è lo scenario che si pensava fosse un salto troppo grande per te da accettare".

Il fatto che una singola mutazione possa spostare tutti questi tratti in un unico passaggio "cambia davvero il modo in cui pensiamo all'evoluzione di questi strani parassiti sociali senza lavoratori", ha affermato Kronauer.

La forza dei supergeni

Poco si sa sulla storia evolutiva del supergene sul cromosoma 13 che conferisce il fenotipo del parassita sociale. Tuttavia, è improbabile che si sia evoluto in una specie clonale come le formiche predatrici. "Le formiche clonali sarebbero state l'ultimo posto dove cercare i supergeni", ha detto Michel Chapuisat, che studia i supergeni delle formiche all'Università di Losanna in Svizzera.

Il motivo è che tutte le formiche di una specie clonale sono geneticamente identiche: a parte le mutazioni casuali, i loro genomi passano invariati da genitore a figlio. Qualcosa di più complicato, tuttavia, accade nelle specie sessualmente riproduttive.

Nelle cellule che producono ovuli e spermatozoi, le copie materne e paterne dei cromosomi si allineano e si scambiano i corrispondenti segmenti di DNA. Questo processo di "ricombinazione" consente di rimescolare in modo casuale serie di tratti ereditari; senza di essa, i geni rimarrebbero rinchiusi per sempre nei lignaggi materni o paterni.

A causa della ricombinazione, i geni per vari comportamenti parassitari avrebbero potuto essere riuniti casualmente sul cromosoma 13. La selezione naturale avrebbe quindi fortemente favorito l'unione di quegli alleli che funzionavano bene insieme. "Se hai un gene che determina il parassita, puoi aggiungere gradualmente un mucchio di altri geni accanto ad esso che rendono [la formica] sempre più brava a essere un parassita", ha detto Trible.

La ricombinazione avrebbe potuto alla fine separare di nuovo quei geni, ma è intervenuto un fatidico incidente genetico. A volte, quando i cromosomi vengono riparati dopo un danno, un pezzo di DNA viene reinserito con un orientamento invertito. Poiché il DNA invertito non può allinearsi con la sua controparte cromosomica, non può ricombinarsi, quindi tutti i geni nel DNA sono permanentemente bloccati insieme come una nuova unità ereditabile: un supergene.

Potrebbe essere quello che è successo sul cromosoma 13: un'inversione in quel tratto di DNA di 2.25 milioni di paia di basi potrebbe aver bloccato insieme i tratti del parassitismo sociale come supergene, che la selezione naturale ha poi mantenuto. Purcell ha osservato che molte ricerche circondano altri modi in cui un supergene come questo potrebbe essere emerso, ma "c'è un grande vantaggio nell'avere alleli che funzionano bene insieme, riuniti in una regione con bassa ricombinazione", ha detto.

Chapuisat ritiene probabile che il supergene di tutti i tratti parassitari osservati si sia evoluto nel corso di un lungo periodo in un antenato sessuale delle formiche predatori clonali. Il parassitismo si sarebbe manifestato nelle formiche che portavano due copie del supergene, e le formiche con una o nessuna copia sarebbero state le loro ospiti. Quando le formiche predatrici sono diventate clonali ed eterozigoti, con una sola copia del supergene, il comportamento parassitario è scomparso, ma il supergene è rimasto. E quando una mutazione alla fine creò nuovi predoni clonali omozigoti, i tratti del supergene dormiente furono riattivati ​​e i mutanti in miniatura simili a regine apparvero dall'oggi al domani.

Riarrangiamento ed evoluzione cromosomica

Questo supergene della formica è ben lungi dall'essere un esempio isolato; semmai, può illustrare un modo più generale e ancora sottovalutato in cui si evolvono molti tratti complessi.

"Ci sono sempre più studi che ci mostrano che i riarrangiamenti del genoma possono avere un'influenza fondamentale sul comportamento e sull'organizzazione sociale delle specie", ha detto Cristiano Rabeling, un entomologo dell'Università di Hohenheim a Stoccarda, in Germania, che studia come si è evoluto il parassitismo sociale nelle formiche.

Nel genere di 30 milioni di anni, che si riproduce sessualmente formica formiche, per esempio, ci sono almeno quattro lignaggi in cui un supergene condiviso determina se la loro colonia avrà una o più regine. Altri gruppi di formiche hanno supergeni che si sono evoluti indipendentemente, controllando suite di tratti comportamentali e morfologici importanti per il loro modo di vivere, ha detto Purcell.

Tutti questi supergeni potrebbero essere ciò che Trible e altri ricercatori ora chiamano "cromosomi sociali". Proprio come i cromosomi sessuali X e Y negli esseri umani determinano il sesso, i supergeni nelle formiche determinano l'organizzazione sociale delle colonie. Non è un paragone superficiale per Trible. Sia i supergeni che i cromosomi sessuali raggruppano geni che poi vengono sempre ereditati insieme e conferiscono collettivamente serie di tratti. Proprio come alcuni tratti legati al sesso sono vantaggiosi per maschi o femmine ma non per entrambi, i supergeni parassiti possono essere vantaggiosi per gli inquilini omozigoti ma non per gli ospiti eterozigoti.

"Per qualche ragione, i genetisti della popolazione hanno messo da parte i cromosomi sessuali come una forma separata di evoluzione", ha detto Trible. Sebbene sia ancora incerto quanto siano comuni i cromosomi sociali, "quello che [loro] ci stanno dicendo è che i supergeni sono dappertutto e che i cromosomi sessuali sono un caso speciale di un supergene".

Non è ancora noto quali esatti geni ed elementi di controllo siano raggruppati all'interno del supergene delle formiche predatori clonali. Ma sezionare quel supergene e altri in diverse specie di formiche può rivelare qualcosa sull'evoluzione e lo sviluppo delle caste nelle colonie di formiche. Quando una larva di formica si sta sviluppando, i segnali ambientali determinano se diventerà una regina o una lavoratrice, una decisione che determina il comportamento della larva, la sua dimensione corporea, lo sviluppo delle sue ali e delle ovaie e la sua capacità di deporre le uova. Questi tratti sono così fortemente associati che i ricercatori hanno scoperto che lo spostamento sperimentale di uno di solito trascina con sé gli altri. Trible e Kronauer pensano che imparando come il supergene del parassitismo abbia alterato la correlazione tra le dimensioni del corpo e gli altri tratti associati alla regina, i ricercatori potrebbero essere in grado di scoprire i meccanismi genetici per il normale sviluppo delle caste.

Speciazione, evoluzione e parassitismo

Il lavoro di Trible e Kronauer solleva anche altre domande sull'evoluzione e lo sviluppo, incluso il modo in cui una mutazione del supergene si collega alla speciazione. Nel formica formiche, le colonie single-queen e multi-queen non sembrano dividersi in lignaggi indipendenti. Entrambe le forme del supergene sembrano essere comodamente mantenute come "polimorfismo" all'interno di una singola specie.

Per Chapuisat, la domanda è se i mutanti simili a regine siano un "lignaggio imbroglione" che si comporta come un parassita all'interno della specie di formiche predoni clonali. "O è sulla buona strada per diventare una specie separata?" chiese.

Come possa accadere esattamente un evento di speciazione dopo che si è manifestato il fenotipo parassitario è un mistero, ma questo tipo di mutazione del supergene fornisce un meccanismo plausibile per una rapida speciazione attraverso il parassitismo sociale, ha detto Purcell. Sia lei che Chapuisat hanno avvertito, tuttavia, che tutte queste domande e speculazioni sono complicate dalla scivolosità nel definire cosa sia una specie in un organismo clonale come queste formiche.

Per dimostrare che una mutazione del supergene è in realtà il meccanismo attraverso il quale si evolvono le specie di parassiti sociali, Rabeling suggerisce che sarà importante vedere se le inversioni sui cromosomi, che sono segni distintivi strutturali dei supergeni, sono presenti in molte coppie ospite-parassita. Le dozzine di altre specie di formiche inquiline hanno simili mutazioni del supergene?

Rabeling ritiene che potrebbero esserci altri meccanismi, come l'ibridazione, che potrebbero anche creare il supergene con questa costellazione di tratti. "Mi aspetto che non esista un solo meccanismo per l'evoluzione del parassitismo sociale, ma probabilmente sono molti meccanismi diversi", ha affermato. "E più sistemi empirici studiamo, più probabilmente troveremmo meccanismi per l'origine del parassitismo sociale".