Une mutation a transformé les fourmis en parasites en une génération

Lorsque le chercheur Daniel Kronauer était encore post-doctorant en 2008, il s'est rendu à Okinawa, au Japon, pour des spécimens sauvages de fourmis raider clonales (l'espèce Ooceraea biroi). Dans la première colonie qu'il a collectée, il a remarqué deux fourmis à l'apparence étrange. Elles étaient petites comme des ouvrières, mais elles arboraient également de petits bourgeons alaires, ce qui était frappant car généralement seules les reines des fourmis développent des ailes. Ce qui a rendu cela encore plus étrange, c'est que les fourmis pilleuses clonales n'ont même pas de reines : conformément à leur nom, ces fourmis se reproduisent de manière asexuée, de sorte que toutes les fourmis d'une colonie sont des clones génétiques presque parfaits.

Kronauer était intrigué par les reines miniatures parce qu'elles semblaient si différentes des autres fourmis pilleuses clonales, même s'il pensait qu'elles appartenaient à la même espèce. Mais les réponses à ses questions ne sont pas venues, alors il a pris quelques spécimens, pris quelques photos pour les dossiers et ensuite poursuivi son travail.

Quelques années plus tard, Kronauer a créé un laboratoire à l'Université Rockefeller et a créé une colonie de fourmis pilleuses clonales à étudier. Un jour, son doctorant de l'époque Buck Triple a trouvé quelques autres reines miniatures étranges dans cette colonie et a décidé de les caractériser.

Trible a découvert que les ailes n'étaient pas la seule caractéristique inhabituelle des fourmis. Les fourmis étranges montraient également des comportements sociaux différents, avaient des ovaires plus gros et pondaient deux fois plus d'œufs. À l'aide d'outils génétiques, il a retracé tous ces changements dans un segment d'ADN de 2.25 millions de paires de bases. Chez les fourmis ordinaires, l'ADN de chacune des deux copies de leur chromosome 13 était différent. Mais chez les fourmis miniatures-reines, les deux copies étaient identiques.

Comme Trible, Kronauer et leurs collègues rapporté en mars in Current Biology, toutes les caractéristiques des fourmis étranges - les ailes, les comportements sociaux et les traits de reproduction - ont été causées par ce que les généticiens appellent un supergène, une collection de gènes hérités en tant qu'unité et très résistants à la rupture. À un certain moment de leur évolution, les fourmis avaient acquis une deuxième copie de ce supergène, et ce changement chromosomique avait transformé leur corps et leurs comportements. Les résultats ont suggéré un nouveau mécanisme expliquant comment des combinaisons complexes de parties du corps et de comportements peuvent parfois apparaître simultanément au cours de l'évolution : grâce à une mutation qui duplique un supergène, en basculant sur des suites entières de traits comme des guirlandes lumineuses contrôlées par un interrupteur.

Les chercheurs sur les fourmis sont enthousiasmés par le travail, et pas seulement parce qu'il semble résoudre un mystère vieux de plusieurs décennies sur la façon dont au moins une forme de parasitisme social évolue chez les insectes. Les découvertes de supergènes peuvent également les aider à identifier les caractéristiques recherchées depuis longtemps dans l'architecture génétique des fourmis qui font que leurs colonies se développent en castes hiérarchiques de reines et d'ouvrières.

Plus largement, la nouvelle étude offre également un aperçu d'une question évolutive fondamentale sur la façon dont les individus d'une même espèce peuvent être différents.

"La chose la plus excitante à propos de cette étude est le nombre de directions futures qu'elle ouvre", a déclaré Jessica Purcell, un généticien évolutionniste de l'Université de Californie à Riverside qui étudie les génomes des fourmis.

Un paradoxe du parasitisme

Les fourmis attirent l'attention de chercheurs comme Kronauer et Trible parce que la plupart des espèces ont une structure sociale liée à leur biologie. Dans un nid typique, une seule grande fourmi reine reproductrice préside des légions d'ouvrières plus petites et non reproductrices qui sont ses filles. Les ouvrières construisent un nid, rassemblent de la nourriture, repoussent les envahisseurs et s'occupent des petits de la colonie, libérant ainsi la reine pour qu'elle ponde des œufs.

Certaines espèces de fourmis, cependant, s'écartent de ce plan en s'engageant dans des formes de parasitisme social - c'est-à-dire qu'elles exploitent la structure sociale d'une autre espèce de fourmis. Les fourmis esclavagistes, par exemple, volent les larves d'autres nids et les impriment chimiquement pour devenir des ouvrières au service de la reine des esclavagistes.

Il y a plusieurs décennies, les chercheurs ont remarqué que certaines espèces de fourmis utilisent un type de parasitisme plus clandestin. Les parasites ont perdu leur caste ouvrière. Pour survivre, leurs petites reines s'infiltrent dans les colonies d'autres espèces de fourmis et y pondent des œufs. Les ouvrières hôtes exploitées font alors tout pour eux, de la prise en charge de leur progéniture à leur protection et leur alimentation. Une telle relation entre les espèces est appelée parasitisme obligatoire, car les parasites ne peuvent pas survivre seuls.

Ces parasites sociaux sans travailleurs, parfois appelés inquilines (du mot latin pour « locataires »), ont une apparence distinctive qui, aux yeux de l'homme, les distingue facilement de leurs hôtes. Mais leur schéma parasitaire réussit car ils ont développé des moyens de voler les odeurs chimiques du nid hôte pour se camoufler.

Des analyses génomiques ont montré que les espèces de fourmis inquilines ont évolué indépendamment des dizaines de fois, et presque toutes parasitent une espèce étroitement apparentée qui ressemble et se comporte normalement comme les fourmis. Pour les biologistes de l'évolution, cela posait un mystère : comment une nouvelle espèce de parasites sociaux obligatoires pourrait-elle évoluer à partir de son espèce hôte ? Si leurs ancêtres avaient vécu ensemble dans le même nid, ils se seraient croisés trop facilement.

Pendant de nombreuses années, les chercheurs ont émis l'hypothèse que la première étape avait été l'isolement reproductif : que les premiers ancêtres des inquilines étaient des fourmis normales qui étaient isolées reproductivement de leurs parents assez longtemps pour diverger génétiquement d'elles et devenir une nouvelle espèce. Ils pouvaient vivre seuls, mais certains d'entre eux ont finalement découvert les avantages de se faufiler dans les nids de leurs ancêtres pour obtenir de l'aide. Leur dépendance vis-à-vis de leurs hôtes s'est progressivement accrue et elles ont évolué d'un état de parasitisme facultatif ou « facultatif » à un état de parasitisme obligatoire.

Le problème avec cette idée, a expliqué Kronauer, est que personne n'a jamais observé dans la nature ce qui devrait être une étape essentielle et précoce du processus : des parasites sociaux facultatifs vivant en liberté vivant isolés de leurs proches parents.

Les nouvelles découvertes de Trible et Kronauer renversent les hypothèses précédentes. Leur scénario alternatif s'est concentré sur la paire de supergènes incompatibles dans les fourmis clonales raider. À un moment donné de l'histoire, l'une de ces fourmis a subi une mutation qui a remplacé le supergène d'un chromosome par une copie du supergène de l'autre chromosome. La fourmi mutante résultante avec deux copies de la version "parasite" du supergène aurait pu soudainement se développer en une reine miniature qui ressemblait beaucoup à une inquiline.

Les travaux ont montré qu'une seule mutation dans un supergène était suffisante pour produire la suite complète de changements observés chez les parasites obligatoires, avant même que les fourmis ne soient séparées par spéciation.

"Vous pouvez passer de la vie libre à obligatoirement parasitaire en une seule étape, et vous n'avez pas besoin de prendre un certain nombre d'étapes graduelles impliquant une population intermédiaire facultative isolée sur le plan reproductif", a déclaré Trible, qui est maintenant à l'Université de Harvard. "Ce dont nous pouvons être sûrs, c'est qu'un parent libre avait une fille qui était immédiatement un parasite obligatoire."

Il a poursuivi: "C'est le scénario qui n'avait jamais été envisagé par aucun des théoriciens classiques de l'évolution, car c'est le scénario qui était considéré comme un saut trop important pour vous."

Le fait qu'une seule mutation puisse modifier tous ces traits en une seule étape "change vraiment notre façon de penser à l'évolution de ces parasites sociaux étranges et sans travailleurs", a déclaré Kronauer.

La force des supergènes

On sait peu de choses sur l'histoire évolutive du supergène sur le chromosome 13 qui confère le phénotype de parasite social. Cependant, il est peu probable qu'il ait évolué dans une espèce clonale comme les fourmis raider. "Les fourmis clonales auraient été le dernier endroit où chercher des supergènes", a déclaré Michel Chapuisat, qui étudie les supergènes des fourmis à l'Université de Lausanne en Suisse.

La raison en est que toutes les fourmis d'une espèce clonale sont génétiquement identiques : mutations aléatoires mises à part, leurs génomes passent inchangés du parent à l'enfant. Quelque chose de plus compliqué, cependant, se produit chez les espèces sexuellement reproductives.

Dans les cellules qui produisent les ovules et les spermatozoïdes, les copies maternelles et paternelles des chromosomes s'alignent et échangent les segments d'ADN correspondants. Ce processus de « recombinaison » permet de remanier au hasard des ensembles de traits hérités ; sans elle, les gènes seraient enfermés à jamais dans les lignées maternelles ou paternelles.

Du fait de la recombinaison, les gènes de divers comportements parasitaires auraient pu être réunis aléatoirement sur le chromosome 13. La sélection naturelle aurait alors fortement favorisé l'union des allèles qui fonctionnaient bien ensemble. "Si vous avez un gène déterminant le parasite, vous pouvez progressivement mettre un tas d'autres gènes à côté de celui-ci qui rendent [la fourmi] de mieux en mieux en tant que parasite", a déclaré Trible.

La recombinaison aurait pu éventuellement séparer à nouveau ces gènes, mais un accident génétique fatal est intervenu. Parfois, lorsque les chromosomes sont réparés après des dommages, un morceau d'ADN est réinséré dans une orientation inversée. Parce que l'ADN inversé ne peut pas s'aligner avec son homologue chromosomique, il ne peut pas se recombiner, de sorte que tous les gènes de l'ADN sont définitivement verrouillés ensemble en tant que nouvelle unité héréditaire - un supergène.

C'est peut-être ce qui s'est passé sur le chromosome 13 : une inversion dans ce tronçon d'ADN de 2.25 millions de paires de bases aurait pu verrouiller ensemble les traits du parasitisme social en tant que supergène, que la sélection naturelle a ensuite maintenu. Purcell a noté que de nombreuses recherches portent sur d'autres façons dont un supergène comme celui-ci aurait pu émerger, mais "il y a un tel avantage à avoir des allèles qui fonctionnent bien ensemble, réunis dans une région à faible recombinaison", a-t-elle déclaré.

Chapuisat pense qu'il est probable que le supergène de tous les traits parasitaires observés ait évolué sur une longue période chez un ancêtre sexuel des fourmis pilleuses clonales. Le parasitisme se serait manifesté chez les fourmis qui portaient deux copies du supergène, et les fourmis avec une ou aucune copie auraient été leurs hôtes. Lorsque les fourmis raider sont devenues clonales et hétérozygotes, avec une seule copie du supergène, le comportement parasitaire a disparu - mais le supergène a persisté. Et lorsqu'une mutation a finalement créé de nouveaux raiders clonaux homozygotes, les traits supergènes dormants ont été réactivés et les mutants miniatures ressemblant à des reines sont apparus du jour au lendemain.

Réarrangement et évolution des chromosomes

Ce supergène de fourmi est loin d'être un exemple isolé ; au contraire, cela peut illustrer une manière plus générale et encore sous-estimée dont de nombreux traits complexes évoluent.

"Il y a de plus en plus d'études qui nous montrent que les réarrangements du génome peuvent avoir une influence fondamentale sur le comportement et sur l'organisation sociale des espèces", a déclaré Christian Rabeling, entomologiste à l'Université de Hohenheim à Stuttgart, en Allemagne, qui étudie l'évolution du parasitisme social chez les fourmis.

Dans le genre vieux de 30 millions d'années à reproduction sexuée Formica fourmis, par exemple, il existe au moins quatre lignées dans lesquelles un supergène partagé détermine si leur colonie aura une reine ou plusieurs. D'autres groupes de fourmis ont des supergènes qu'ils ont développés indépendamment, contrôlant des suites de traits comportementaux et morphologiques importants pour leur mode de vie, a déclaré Purcell.

Tous ces supergènes pourraient être ce que Trible et d'autres chercheurs appellent maintenant des "chromosomes sociaux". Tout comme les chromosomes sexuels X et Y chez l'homme déterminent le sexe, les supergènes chez les fourmis déterminent l'organisation sociale des colonies. Ce n'est pas une comparaison désinvolte pour Trible. Les supergènes et les chromosomes sexuels regroupent tous deux des gènes qui sont ensuite toujours hérités ensemble et confèrent collectivement des ensembles de traits. Tout comme certains traits liés au sexe sont avantageux pour les mâles ou les femelles mais pas pour les deux, les supergènes parasites peuvent être avantageux pour les inquilines homozygotes mais pas pour les hôtes hétérozygotes.

"Pour une raison quelconque, les généticiens des populations ont mis de côté les chromosomes sexuels comme une forme distincte d'évolution", a déclaré Trible. Bien que l'on ne sache toujours pas à quel point les chromosomes sociaux sont courants, "ce qu'ils nous disent, c'est que les supergènes sont partout et que les chromosomes sexuels sont un cas particulier de supergène".

Les gènes exacts et les éléments de contrôle qui sont regroupés dans le supergène des fourmis clonales raider sont encore inconnus. Mais disséquer ce supergène et d'autres dans différentes espèces de fourmis peut révéler quelque chose sur l'évolution et le développement des castes dans les colonies de fourmis. Lorsqu'une larve de fourmi se développe, des signaux environnementaux déterminent si elle deviendra une reine ou une ouvrière, une décision qui dicte le comportement de la larve, sa taille, le développement de ses ailes et de ses ovaires et sa capacité à pondre des œufs. Ces traits sont si fortement associés que les chercheurs ont découvert que le changement expérimental de l'un entraîne généralement les autres avec lui. Trible et Kronauer pensent qu'en apprenant comment le supergène du parasitisme a modifié la corrélation entre la taille corporelle et les autres traits associés à la reine, les chercheurs pourraient être en mesure de découvrir les mécanismes génétiques du développement normal des castes.

Spéciation, évolution et parasitisme

Les travaux de Trible et Kronauer soulèvent également d'autres questions sur l'évolution et le développement, notamment sur la relation entre une mutation supergène et la spéciation. Dans le Formica fourmis, les colonies à reine unique et à reine multiple ne semblent pas se diviser en lignées indépendantes. Les deux formes du supergène semblent être confortablement maintenues en tant que "polymorphisme" au sein d'une même espèce.

Pour Chapuisat, la question est de savoir si les mutants ressemblant à des reines sont une «lignée de tricheurs» se comportant comme un parasite au sein de l'espèce clonale de fourmis pilleuses. "Ou est-il en passe de devenir une espèce à part ?" Il a demandé.

Comment exactement un événement de spéciation pourrait se produire après l'apparition du phénotype parasitaire est un mystère, mais ce type de mutation supergène fournit un mécanisme plausible pour une spéciation rapide par parasitisme social, a déclaré Purcell. Elle et Chapuisat ont cependant averti que toutes ces questions et spéculations sont compliquées par la difficulté de définir ce qu'est une espèce dans un organisme clonal comme ces fourmis.

Pour démontrer qu'une mutation supergène est en fait le mécanisme par lequel les espèces de parasites sociaux évoluent, Rabeling suggère qu'il sera important de voir si les inversions sur les chromosomes, qui sont des caractéristiques structurelles des supergènes, sont présentes dans de nombreuses paires hôte-parasite. Les dizaines d'autres espèces de fourmis inquilines ont-elles des mutations supergènes similaires ?

Rabeling pense qu'il peut y avoir d'autres mécanismes, tels que l'hybridation, qui pourraient également créer le supergène avec cette constellation de traits. "Je m'attendrais à ce qu'il n'y ait pas qu'un seul mécanisme d'évolution du parasitisme social, mais qu'il s'agisse probablement de nombreux mécanismes différents", a-t-il déclaré. "Et plus nous étudions de systèmes empiriques, plus nous trouverions probablement de mécanismes à l'origine du parasitisme social."