Introduction
Tous les animaux, plantes, champignons et protistes - qui constituent collectivement le domaine de la vie appelé eucaryotes - ont des génomes avec une caractéristique particulière qui a intrigué les chercheurs pendant près d'un demi-siècle : leurs gènes sont fragmentés.
Dans leur ADN, les informations sur la façon de fabriquer des protéines ne sont pas présentées dans de longues chaînes cohérentes de bases. Au lieu de cela, les gènes sont divisés en segments, avec des séquences intermédiaires, ou "introns", qui espacent les exons qui codent des morceaux de la protéine. Lorsque les eucaryotes expriment leurs gènes, leurs cellules doivent séparer l'ARN des introns et assembler l'ARN des exons pour reconstruire les recettes de leurs protéines.
Le mystère de la raison pour laquelle les eucaryotes s'appuient sur ce système baroque s'est approfondi avec la découverte que les différentes branches de l'arbre généalogique des eucaryotes variaient considérablement dans l'abondance de leurs introns. Les gènes de la levure, par exemple, ont très peu d'introns, mais ceux des plantes terrestres en ont beaucoup. Les introns constituent près de 25 % de l'ADN humain. La façon dont cette variation énorme et énigmatique de la fréquence des introns a évolué suscite un débat parmi les scientifiques depuis des décennies.
Cependant, des réponses pourraient enfin émerger d'études récentes sur des éléments génétiques appelés introners que certains scientifiques considèrent comme une sorte de parasite génomique. Ces morceaux d'ADN peuvent se glisser dans les génomes et s'y multiplier, laissant derrière eux des profusions d'introns. En novembre dernier, des chercheurs ont présenté des preuves que les introneurs avaient fait cela chez divers eucaryotes tout au long de l'évolution. De plus, ils ont montré que les introns pouvaient expliquer pourquoi les gains explosifs d'introns semblent avoir été particulièrement fréquents dans les formes de vie aquatiques.
Leurs découvertes "pourraient expliquer la grande majorité du gain d'intron", a déclaré Russ Corbett-Detig, auteur principal du nouvel article et chercheur en génomique évolutive à l'Université de Californie à Santa Cruz.
Le puzzle des génomes eucaryotes
En raison des introns qui parsèment leur ADN, si les gènes des eucaryotes étaient traduits directement en protéines, les molécules résultantes seraient généralement des déchets non fonctionnels. Pour cette raison, toutes les cellules eucaryotes sont équipées de cisailles génétiques spéciales appelées spliceosomes. Ces complexes protéiques reconnaissent les séquences distinctives qui flanquent l'ARN de l'intron et le retirent des transcrits d'ARN préliminaires des gènes actifs. Ensuite, ils assemblent les segments codants des exons pour produire de l'ARN messager qui peut être traduit en une protéine de travail.
(Quelques procaryotes ont également des introns, mais ils ont des façons de travailler autour d'eux qui n'impliquent pas de spliceosomes. Par exemple, certains de leurs introns sont "auto-épissés" et se retirent automatiquement de l'ARN.)
Pourquoi la sélection naturelle chez les eucaryotes a favorisé les introns qui devaient être éliminés par les spliceosomes est inconnue. Mais la clé pourrait être que ces introns permettent un épissage alternatif, un phénomène qui augmente considérablement la diversité des produits pouvant provenir d'un seul gène. Lorsque l'ARN de l'intron est coupé, les séquences d'ARN de l'exon peuvent être enchaînées dans un nouvel ordre pour créer des protéines légèrement différentes, a expliqué Corbett-Detig.
Malgré l'influence des introns sur la biologie et la complexité génétique des organismes eucaryotes, leurs origines évolutives sont restées obscures. Depuis la découverte des introns en 1977, les chercheurs ont développé de nombreuses théories sur l'origine de ces séquences intrusives. Plusieurs mécanismes qui pourraient créer des introns ont été identifiés, et tous peuvent avoir contribué à certains introns chez les eucaryotes. Mais il a été difficile de dire lequel d'entre eux pourrait expliquer d'où provenait la majorité des introns.
De plus, le mystère entourant les origines des introns ne s'approfondit qu'à la lumière de l'extrême variation de l'endroit où les introns ont tendance à apparaître dans l'arbre de vie eucaryote. Certaines lignées en sont particulièrement lourdes d'une manière qui indique des inondations soudaines d'introns au cours de leur histoire évolutive. Lorsque vous examinez l'arbre de vie et le nombre d'introns trouvés sur chaque extrémité de l'arbre, Corbett-Detig a déclaré : "vous pouvez comprendre assez rapidement qu'il doit y avoir certaines branches où une tonne absolue d'introns a évolué en même temps".
Une explication possible de ces infusions explosives d'introns implique un type inhabituel d'élément génétique connu sous le nom d'introneur. Décrite pour la première fois en 2009 dans l'algue verte unicellulaire Micromonas, des introneurs sont ensuite apparus dans les génomes d'autres algues, de certaines espèces de champignons, de minuscules organismes marins appelés dinoflagellés et de simples invertébrés appelés tuniciers.
La particularité des introneurs est qu'ils créent des introns. Les introneurs se copient et se collent dans des tronçons d'ADN codant qui offrent un site d'épissage approprié. Ensuite, ils passent à autre chose, laissant derrière eux une séquence d'intron spécifique flanquée de sites d'épissage, qui divise l'ADN codant en deux exons. Ce processus peut être répété à grande échelle dans tout un génome. Chez les champignons, par exemple, les introns semblent être à l'origine de la majeure partie du gain d'intron au cours des 100,000 XNUMX dernières années au moins.
Introduction
La façon dont les introns accomplissent cela est devenue plus claire en 2016, lorsque les chercheurs ont découvert que les introners de deux espèces d'algues présentaient de fortes similitudes avec les transposons d'ADN, membres d'une famille plus large d'éléments génétiques appelés éléments transposables ou «gènes sauteurs». Les transposons insèrent également un grand nombre de copies d'eux-mêmes dans les génomes.
Les parallèles entre introners et transposons suggéraient fortement une réponse possible au mystère de l'origine de la plupart des introns. Les introns pourraient provoquer l'éclatement d'introns dans les génomes en grand nombre, ce qui pourrait expliquer le schéma ponctué de leur émergence chez divers eucaryotes. Le hic, c'est que les introneurs n'étaient connus que dans quelques organismes.
« Quelqu'un a-t-il regardé ailleurs ? » a demandé Landen Gozashti, qui faisait des recherches sur la génomique évolutive à Santa Cruz lorsqu'il a lu l'étude sur les algues de 2016. Un regard sur la littérature scientifique a montré qu'aucun groupe n'avait publié de données sur les introneurs ailleurs parmi les eucaryotes. Gozashti, maintenant à l'Université de Harvard, Corbett-Detig et leurs collègues ont entrepris de remédier à cela.
Envahisseurs furtifs et abondants
L'équipe a systématiquement scanné plus de 3,300 XNUMX génomes de toute la diversité eucaryote - tout, des moutons aux séquoias en passant par les protistes ciliés. Ils ont utilisé une série de filtres informatiques pour identifier les introneurs potentiels, en recherchant des introns avec des séquences très similaires et en supprimant les faux positifs. En fin de compte, ils ont trouvé des milliers d'introns dérivés d'introneurs dans 175 de ces génomes, soit environ 5% du total, de 48 espèces différentes.
Cinq pour cent peuvent sembler être une petite part du gâteau eucaryote. Mais à mesure que les mutations s'accumulent dans les introneurs au fil du temps, les similitudes de séquence entre les copies se détériorent jusqu'à ce qu'il ne soit plus possible de dire qu'elles proviennent de la même source. Les lignées évolutives de nombreuses espèces vivantes aujourd'hui ont peut-être connu des inondations d'introns, mais tout afflux qui s'est produit il y a plus de quelques millions d'années serait indétectable. Le résultat de 5 % laisse donc entendre que les introneurs pourraient être beaucoup plus omniprésents.
En tant que parasites génomiques, les introneurs ont peut-être obtenu leur succès grâce à la furtivité. Un bon parasite ne peut pas trop attirer l'attention sur lui. Si un intronateur perturbe l'activité du gène dans lequel il s'est intégré, il pourrait nuire à l'organisme hôte et la sélection naturelle pourrait éliminer complètement le parasite génomique. Ces éléments évoluent donc continuellement pour être « aussi neutres que possible » dans leur influence, a déclaré Valentina Péona, génomique comparative à l'Université d'Uppsala.
Gozashti, Corbett-Detig et leurs collègues ont découvert à quel point les introns sont habiles à se glisser sous le radar lorsqu'ils ont estimé l'efficacité d'épissage des introners, ce qui reflète leur capacité à éviter de perturber la fonction des gènes de l'hôte. "Les introns sont en fait mieux épissés que les autres introns", a déclaré Gozashti. "Ces choses sont devenues vraiment bonnes."
Une connexion aquatique
Les travaux de Gozashti et de ses collègues ont prouvé que les introneurs ne sont pas répartis également entre les eucaryotes. Par exemple, les introners sont plus de six fois plus susceptibles d'apparaître dans les génomes des organismes aquatiques que dans ceux des organismes terrestres. De plus, près des trois quarts des génomes d'espèces aquatiques contenant des introneurs hébergent plusieurs familles d'introneurs.
Corbett-Detig, Gozashti et leurs collègues pensent que ce schéma peut s'expliquer par le transfert horizontal de gènes, le transfert d'une séquence génétique d'une espèce à une autre. Ces transferts de gènes peu orthodoxes ont tendance à se produire dans des environnements aquatiques ou dans des cas d'association interspécifique étroite, comme entre des hôtes et des parasites, a expliqué Saïma Shahid, biologiste des plantes à l'Oklahoma State University.
Les milieux aquatiques peuvent encourager le transfert horizontal de gènes parce que le milieu aqueux peut devenir une soupe d'acides nucléiques libérés par d'innombrables espèces. Les organismes unicellulaires barbotent dans ce ragoût, il leur est donc facile d'absorber de l'ADN étranger qui pourrait être incorporé dans le leur. Mais même des espèces multicellulaires beaucoup plus complexes pondent leurs œufs ou les fertilisent dans l'eau, créant des opportunités pour que l'ADN soit transféré dans leurs lignées.
Introduction
Clément Gilbert, génomique évolutionniste à l'Université Paris-Saclay, pense que le biais aquatique chez les introneurs est un écho de ce que son groupe a trouvé dans les événements de transfert horizontal de gènes. En 2020, leurs travaux ont découvert près de 1,000 300 transferts horizontaux distincts impliquant des transposons qui s'étaient produits dans plus de XNUMX génomes de vertébrés. La grande majorité de ces transferts se sont produits chez les poissons téléostéens, a déclaré Gilbert.
Si les introns trouvent leur chemin dans les hôtes principalement par le biais de transferts horizontaux de gènes dans les environnements aquatiques, cela pourrait expliquer les modèles irréguliers de gains importants d'intron chez les eucaryotes. Les organismes terrestres ne sont pas susceptibles d'avoir les mêmes bouffées d'introns, a déclaré Corbett-Detig, car le transfert horizontal se produit beaucoup moins souvent entre eux. Les introns transférés pourraient persister dans les génomes pendant plusieurs millions d'années en tant que souvenirs permanents d'une vie ancestrale dans la mer et d'un contact fatidique avec un parasite génomique habile.
Les introns agissant comme des éléments étrangers et invasifs dans les génomes pourraient également expliquer pourquoi ils inséreraient des introns de manière si soudaine et explosive. Les mécanismes de défense qu'un génome pourrait utiliser pour supprimer sa charge héritée de transposons pourraient ne pas fonctionner sur un élément génétique inconnu arrivant par transfert horizontal.
"Maintenant, cet élément peut devenir fou dans tout le génome", a déclaré Gozashti. Même si les introneurs sont initialement nocifs, les chercheurs émettent l'hypothèse que des pressions sélectives pourraient bientôt les apprivoiser en les éliminant de l'ARN.
Bien que le transfert horizontal de gènes et les introns partagent un lien avec l'environnement aquatique, les résultats ne montrent pas encore définitivement que c'est de là que viennent les introns. Mais la découverte de l'influence généralisée des introneurs remet en question certaines théories sur l'évolution des génomes, en particulier des génomes eucaryotes.
Réverbérations dans l'hôte
L'omniprésence du gain récent d'intron peut agir comme un contrepoids à certaines idées sur l'évolution de la complexité génomique. Un exemple implique une théorie de l'évolution des introns développée par Michael Lynch de l'Arizona State University en 2002. Les modèles suggèrent que chez les espèces avec de petites populations reproductrices, la sélection naturelle peut être moins efficace pour éliminer les gènes inutiles. Lynch a proposé que ces espèces auront donc tendance à accumuler des tas de déchets génétiques non fonctionnels dans leurs génomes. En revanche, les espèces avec de très grandes populations reproductrices ne devraient pas du tout gagner beaucoup d'introns.
Mais Gozashti, Corbett-Detig et leurs coauteurs ont trouvé le contraire. Certains protistes marins avec des populations reproductrices gargantuesques avaient des centaines ou des milliers d'introneurs. En revanche, les introners étaient rares chez les animaux et absents chez les plantes terrestres - les deux groupes avec des populations reproductrices beaucoup plus petites.
La course aux armements évolutive entre les éléments génétiques envahissants et l'hôte peut contribuer à générer un génome plus compliqué. Les éléments parasites sont en "conflit constant" avec les éléments génétiques qui appartiennent à l'hôte, a expliqué Gozashti, car ils se disputent l'espace génomique. "Toutes ces pièces en mouvement se poussent constamment à évoluer", a-t-il déclaré.
Cela soulève la question de ce que les gains d'intron signifiaient pour la biologie fonctionnelle des organismes dans lesquels ils se produisaient.
Cédric Feschotte, un biologiste moléculaire à l'Université Cornell, soupçonne qu'il serait intéressant de comparer deux espèces étroitement apparentées, dont une seule a connu un essaim d'intron dans l'histoire récente de l'évolution. La comparaison pourrait aider à révéler comment les afflux d'introns pourraient favoriser l'apparition de nouveaux gènes. "Parce que nous savons que l'apport d'introns peut également faciliter la capture d'exons supplémentaires - donc des choses complètement nouvelles", a-t-il déclaré.
De même, Feschotte pense que les profusions d'introns pourraient aider à conduire l'évolution des familles de gènes qui peuvent changer rapidement. Bourrés de nouveaux introns, ces gènes pourraient coopter la nouvelle variabilité permise par l'épissage alternatif.
Ces gènes à évolution rapide sont largement répandus dans la nature. Les espèces venimeuses, par exemple, ont souvent besoin de remixer les cocktails complexes de peptides dans leurs venins au niveau génétique pour s'adapter à différentes proies ou prédateurs. La capacité du système immunitaire à générer des récepteurs moléculaires infiniment divers dépend également de gènes capables de se réorganiser et de se recombiner rapidement.
Peona prévient cependant que, bien que les introns puissent apporter des avantages à un organisme, ils peuvent également être totalement neutres. Ils doivent être considérés comme "innocents jusqu'à ce qu'ils soient reconnus coupables de leur fonction ou de toute autre chose".
"L'une des prochaines choses consiste à examiner les données métagénomiques pour essayer de trouver un cas qui soit vraiment un transfert horizontal clair avec exactement les mêmes introneurs dans deux espèces différentes", a déclaré Corbett-Detig. Trouver cette pièce du puzzle aiderait à étoffer l'histoire complète de l'origine de la plupart des introns des eucaryotes.
Irina Arkhipova, un généticien de l'évolution moléculaire au Laboratoire de biologie marine de l'Université de Chicago, souhaite en savoir plus sur la façon dont les introneurs se propagent à travers le génome à une si grande échelle. "Cela ne laisse aucune trace de l'enzyme responsable de cette explosion massive de mobilité - c'est un mystère", a-t-elle déclaré. "Vous devez essentiellement l'attraper en flagrant délit alors qu'il est encore en mouvement."
Pour Gozashti, la découverte d'introneurs dans un si large éventail d'eucaryotes est une leçon sur la façon d'aborder les questions fondamentales sur la nature de la vie eucaryote : pensez largement. Les études se concentrent souvent sur la tranche de biodiversité représentée par les animaux et les plantes terrestres. Mais pour comprendre les modèles importants d'informations génomiques qui sous-tendent toute vie, "nous devons séquencer plus de diversité eucaryote, plus de ces lignées de protistes où nous ne savons rien de leur évolution", a-t-il déclaré. "Si nous venions d'étudier les plantes et les animaux terrestres, nous n'aurions jamais trouvé d'introneurs."
Note de l'éditeur : Gozashti est un étudiant diplômé du laboratoire de Hopi Hoekstra, qui siège au conseil consultatif de Quanta.
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