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Comment les gènes peuvent passer des serpents aux grenouilles à Madagascar

Introduction

Perchée sur une feuille dans la forêt tropicale, la petite grenouille mantella dorée recèle un secret. Il partage ce secret avec la grenouille à langue fourchue, la grenouille roseau et une myriade d'autres grenouilles des collines et des forêts de la nation insulaire de Madagascar, ainsi qu'avec les boas et autres serpents qui s'en nourrissent. Sur cette île, dont beaucoup d'espèces animales ne sont présentes nulle part ailleurs, des généticiens ont récemment fait une découverte surprenante : disséminé dans le génome des grenouilles se trouve un gène, BovB, cela provenait apparemment de serpents.

Après avoir étudié les génomes des espèces de grenouilles et de serpents du monde entier, les scientifiques ont rapporté en avril dans un document in Biologie moléculaire et évolution que ce gène a voyagé des serpents aux grenouilles au moins 50 fois sur toute la planète. Mais à Madagascar, il s'est inséré chez les grenouilles avec une promiscuité surprenante : 91 % des espèces de grenouilles échantillonnées là-bas en sont atteintes. Quelque chose semble faire de Madagascar un endroit exceptionnellement propice à la mobilité du gène.

Quand Atsushi Kurabayashi, professeur agrégé à l'Institut de biosciences et de technologie de Nagahama et auteur principal du nouvel article, a vu pour la première fois la version serpent du gène chez les grenouilles, il était perplexe. Il a interrogé un collègue spécialisé en génomique à ce sujet, et celui-ci a immédiatement crié : « Ce doit être un transfert horizontal ! — le transfert d'un gène d'une espèce à une autre, par opposition à l'héritage vertical de gènes par un enfant d'un parent.

Cette explosion a envoyé Kurabayashi sur la piste d'un phénomène autrefois considéré comme extrêmement rare, bien que la montée en puissance d'un meilleur séquençage génomique amène les biologistes à réévaluer cette opinion. Et ce nouvel article, qui montre que le transfert horizontal de gènes peut être plus probable dans certains endroits que dans d’autres, complique encore plus l’histoire. Cela suggère que lorsqu’ils cherchent des explications aux transferts horizontaux, les chercheurs devront peut-être regarder au-delà des simples mécanismes génétiques pour s’intéresser aux contextes écologiques dans lesquels vivent les espèces. Les génomiciens ont encore du mal à comprendre à quel point les transferts horizontaux sont courants ou rares dans des organismes complexes, mais certains endroits, comme Madagascar, peuvent être des points chauds pour eux.

Introduction

Quand les gènes errent

Le transfert horizontal est courant chez les bactéries. Les nombreux organismes unicellulaires qui peuplent presque tous les recoins de la planète captent les gènes de leur environnement aussi facilement qu'une brosse à peluches ramasse les poils de chat. C’est l’une des raisons pour lesquelles la résistance bactérienne aux antibiotiques est répandue : les gènes protecteurs se transmettent facilement et la sélection naturelle garantit que les bactéries résistantes surpassent leurs voisines et transmettent leurs gènes à la génération suivante. Les bactéries échangent si facilement leurs gènes que certains scientifiques ont même proposé que les bactéries se forment un réseau de vies liées plutôt qu’un arbre généalogique ramifié.

Les cellules des organismes eucaryotes comme les humains, les grenouilles et les serpents sont cependant différentes. Leur noyau cellulaire apparaît généralement comme une forteresse protégeant le génome. L’ADN est soigneusement enroulé et stocké dans la bibliothèque de cette citadelle, les enzymes n’appelant que les gènes qu’elles doivent examiner à un moment donné. La cellule est dotée de sécurités intégrées pour éviter d’endommager son ADN et réparer l’usure. Si le génome est comme un manuscrit enluminé inestimable, ses bibliothécaires portent des épées.

Néanmoins, des exemples de transferts horizontaux de gènes impliquant des eucaryotes continuent de affluer dans la littérature scientifique. Les harengs et les éperlans, poissons sans lien de parenté qui nagent dans les eaux glacées des océans Arctique, Pacifique Nord et Atlantique Nord, ont exactement le même gène pour une protéine qui empêche leur sang de geler ; il est probablement passé des harengs aux éperlans. Laurie Graham, biologiste moléculaire à l'Université Queen's au Canada, et ses collègues l'ont signalé l'année dernière ; leurs découvertes étaient si contre-intuitives que Graham a eu du mal à faire publier ses travaux.

De même, le biologiste évolutionniste Etienne GJ Danchin et ses collègues de l'Institut national de recherche sur l'agriculture, l'alimentation et l'environnement en France étudient une suite d'enzymes que les vers nématodes proviennent de bactéries. Et plus de 100 familles de gènes semblent être passées depuis longtemps des microbes aux plantes, écrit Jinling Huang de l'Université de Caroline de l'Est et ses collègues dans un papier cette année.

Il existe des raisons parfaitement claires pour lesquelles l’évolution a souri à certains de ces transferts improbables. Les poissons porteurs du gène ne gèlent pas. Les enzymes digestives des nématodes leur permettent d’extraire plus d’énergie des parois cellulaires des plantes qu’ils consomment. En raison d'un groupe d'enzymes captées par des bactéries, les algues rouges des sources chaudes étudiées par le biologiste évolutionniste Debashish Bhattacharya et son élève Julia Van Etten à l'Université Rutgers peuvent survivre au contact de substances qui autrement les tueraient. Si un gène améliore la survie, il ne faut pas longtemps avant que les descendants du premier organisme qui l’a acquis prennent le relais.

Cependant, tous ces gènes errants ne confèrent pas nécessairement un avantage. BovB est un transposon bien connu, un morceau de matériel génétique susceptible de sauter de manière aléatoire dans le génome. D’une certaine manière, ses sauts de serpents à grenouilles à Madagascar – quelle que soit la manière dont ils se sont produits – sont tout simplement des sauts bizarrement plus grands que d’habitude. De plus, bien que les transposons puissent avoir effets profonds sur les génomesBovB n’est-ce pas un gène ayant une fonction au sens traditionnel du terme ; c’est juste un peu d’ADN qui fait des copies de lui-même. Kurabayashi note que même si la possibilité que BovB bénéfique pour les grenouilles ne peut être exclu, il est plus probable que BovB persiste grâce à son propre succès agressif en matière d’autoduplication. Cela peut aider à expliquer pourquoi, lorsque les eucaryotes se retrouvent avec le matériel génétique d’autres organismes, des transposons comme BovB sont souvent impliqués.

Aussi étrange que cela puisse paraître que les eucaryotes captent des gènes de bactéries, plus étrange encore est le fait que les exemples de transfert horizontal de gènes dans l’autre sens sont beaucoup plus rares. Pour une raison quelconque, les bactéries ne veulent pas de nos gènes. Les gènes eucaryotes ont des caractéristiques structurelles qui en font un matériau loin d'être parfait pour les bactéries, mais il peut également y avoir d'autres facteurs contributifs.

"Peut-être que les eucaryotes n'ont pas les gènes qui intéressent les bactéries", a déclaré Patrick Keeling, biologiste à l'Université de la Colombie-Britannique qui étudie les transferts horizontaux.

Devenir viral

Contrairement aux bactéries, les virus ont le don de capter les gènes de leurs hôtes eucaryotes. Les virus, en particulier ceux appelés rétrovirus, disposent des outils nécessaires pour pénétrer dans les cellules et les noyaux d’un hôte, et ils sont passés maîtres dans l’art d’insérer du matériel génétique dans le génome de l’hôte. Jusqu’à 8 % du génome humain est constitué de restes de rétrovirus, fragments d’infections anciennes dans l’histoire de notre espèce.

Parfois, le transfert va aussi dans l’autre sens. Dans un document publié dans Nature de microbiologie en décembre dernier, Keeling, son collaborateur Nicolas Irwin de l'Université d'Oxford et leurs collègues ont réalisé la première analyse complète des transferts horizontaux de gènes entre 201 eucaryotes et 108,842 6,700 virus. Ils ont trouvé des preuves de plus de XNUMX XNUMX transferts de gènes, les transferts d’hôte à virus étant environ deux fois plus fréquents que les transferts de virus à hôte. Ils ont conclu que les transferts horizontaux de gènes avaient été des moteurs majeurs de l'évolution des deux côtés : les virus utilisaient souvent les gènes eucaryotes qu'ils avaient acquis pour devenir plus efficaces dans l'infection de leurs hôtes, tandis que les eucaryotes utilisaient parfois des éléments des gènes viraux pour créer de nouvelles caractéristiques ou pour réguler leur métabolismes de nouvelles manières.

De telles découvertes ont persuadé certains biologistes qu’au moins certains transferts horizontaux de gènes pourraient être facilités par les virus. Si les virus peuvent capter les gènes de leurs hôtes et s'ils peuvent laisser derrière eux des morceaux de leur génome, il semble possible qu'ils puissent aussi parfois transporter des gènes du dernier hôte qu'ils ont infecté, ou même de celui d'il y a des générations, et les transmettre à d'autres. un nouvel hôte.

L’implication de virus pourrait également aider à résoudre une autre énigme concernant les transferts horizontaux chez les eucaryotes. Pour que les transferts aient lieu, les gènes voyageurs doivent franchir toute une série d’obstacles. Ils doivent d’abord passer de l’espèce donneuse à la nouvelle espèce hôte. Ensuite, ils doivent pénétrer dans le noyau et s’installer dans le génome hôte. Mais pénétrer dans le génome de n’importe quelle cellule ne suffira pas : chez les créatures multicellulaires comme les grenouilles et les harengs, un gène ne sera pas transmis à la progéniture de l’animal à moins qu’il ne puisse se faufiler dans une cellule germinale – un spermatozoïde ou un ovule.

Les virus pourraient rendre cette série d’événements plus probable. Dans les petits organismes comme le nématode, a déclaré Danchin, l'appareil reproducteur et ses cellules germinales ne sont pas loin du tractus intestinal, où les virus ingérés avec la nourriture peuvent s'installer. Étant donné que les grenouilles libèrent leurs œufs et leurs spermatozoïdes dans l’eau libre, ces cellules sont potentiellement vulnérables aux virus présents dans l’environnement qui pourraient s’introduire dans les gènes.

Même avec des créatures plus grandes, cela pourrait être plus facile que vous ne le pensez. À ce stade, il s’agit encore d’une idée spéculative, mais « l’appareil reproducteur est plein de microbes et de virus », a déclaré Danchin. « Nous savons que certains virus infectent spécifiquement les cellules germinales. »

Keeling suggère que pour comprendre le mystère du transfert horizontal de gènes, nous devrions peut-être les considérer comme des conséquences écologiques des comportements d’un organisme, de ses voisins et de son environnement. Si un gène transféré horizontalement confère un quelconque bénéfice en matière de survie, cela dépendra probablement fortement du scénario spécifique dans lequel se trouve le destinataire du gène : une mer glacée, une source chaude, une plante hôte appétissante dotée de défenses robustes. "Ils sont tellement liés à l'écologie dans laquelle se trouve cette chose, mais ça change", a-t-il spéculé. En cas de mauvais changement dans l’environnement, le gène transféré « n’est plus avantageux et il est perdu ».

Indices écologiques

Les transferts horizontaux de gènes chez les eucaryotes peuvent se produire en permanence : dans l’étang de votre jardin, dans le sol sous vos pieds, chez les animaux, les insectes et les plantes qui composent l’écosystème. "Je pense qu'il y a bien plus de transferts que nous le pensons", a déclaré Bhattacharya. « Nous ne les voyons tout simplement pas parce qu’ils sont balayés. »

Pour vérifier à quel point il est courant que les grenouilles aient un serpent BovB, l’équipe de Kurabayashi a contacté ses collègues pour obtenir des échantillons de grenouilles du monde entier pour le séquençage de l’ADN. Ils ont constaté que sur 149 espèces, 50 revenaient avec BovB. Les 32 grenouilles malgaches testées représentaient moins d’un quart de toutes les espèces échantillonnées, mais 29 d’entre elles étaient porteuses du gène du serpent, soit une nette majorité de tous les transferts trouvés dans le monde. De plus, au moins deux lignées de grenouilles n’ont pas acquis BovB jusqu'à ce que leurs ancêtres aient migré d'Afrique vers Madagascar.

La chose la plus intéressante à propos de l’article, a déclaré Graham, « c’est qu’il montre que le taux de transfert n’est pas uniforme. Cela varie considérablement selon les régions géographiques. Si davantage d’études étaient entreprises dans le but d’examiner les transferts de gènes à travers le monde – pour voir si les transferts se sont produits à des rythmes différents selon les endroits – ce que nous trouverions pourrait nous surprendre. La géographie compte peut-être plus que ce à quoi on pourrait s’attendre.

Y a-t-il quelque chose dans l’environnement de Madagascar qui en fait un point chaud pour les transferts de gènes ? Personne ne sait. Kurabayashi dit que lui et son groupe soupçonnent le plus fortement que le serpent BovB à Madagascar diffère des versions ailleurs dans le monde en étant juste un peu meilleur pour s'intégrer dans un nouvel hôte.

Mais l’abondance de parasites sur l’île pourrait également être un facteur contributif. Par exemple, « à Madagascar, il y a beaucoup de sangsues », dit Miguel Vences, herpétologue à l'Université de technologie de Braunschweig en Allemagne et auteur du nouvel article. "Si vous êtes dans la forêt tropicale, vous les remarquerez." Ces créatures hématophages se nourrissent de nombreux types d'animaux, notamment de grenouilles et de serpents, et n'hésitent pas à échantillonner les humains. Vences et ses collègues pensent que les sangsues pourraient apporter du sang contenant le gène sauteur du serpent aux grenouilles, ou peut-être que le gène sauteur est déjà dans le génome de la sangsue suite à des contacts antérieurs avec des serpents. Alors peut-être qu’un virus non identifié fera le reste.

Malheureusement, il n’est pas facile de prouver ou d’infirmer les scénarios décrivant comment de tels transferts horizontaux auraient pu se produire. Sans sélection pour préserver les séquences d’ADN, elles ont tendance à muter et à se disperser sur de longues périodes, effaçant ainsi les preuves moléculaires d’un transfert. Et si un virus est impliqué dans le transfert, il peut laisser très peu de preuves en premier lieu, a déclaré Graham. Les chercheurs pourraient donc presque avoir besoin de surprendre un saut génétique sur le fait pour savoir comment cela se produit.

Bhattacharya en est aux premières étapes d’un projet visant exactement cela. Dans les sources chaudes de Lemonade Creek, dans le parc national de Yellowstone, lui et ses collègues recherchent des signes de transferts qui pourraient encore être en train de s'installer. Ils étudient l'ADN d'algues rouges qui ont récupéré des gènes de bactéries vivant également dans les sources, gènes qui ne présentent que de légères différences par rapport aux originaux. "Nous ne parlons pas d'il y a des millions d'années", a déclaré Bhattacharya. « Nous parlons d’un ADN très similaire, qui coexiste dans deux domaines différents de la vie, dans le même environnement. »

Si les scientifiques découvrent que les algues des sources voisines ne possèdent aucun de ces gènes transférés, ils pourraient alors être témoins du début d’une vague de changements génétiques se déplaçant vers l’extérieur à travers les algues, d’une source voisine à la suivante. Chaque nouveau bassin chaud peut être une île au bord d’une transformation.

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