En mutasjon gjorde maur til parasitter på én generasjon

Når forskeren Daniel Kronauer var fortsatt postdoktor i 2008, reiste han til Okinawa, Japan, for ville eksemplarer av klonale raider-maur (arten Ooceraea biroi). I den første kolonien han samlet, la han merke til to maur med et merkelig utseende. De var små som arbeidere, men de hadde også små vingeknopper, noe som var slående fordi vanligvis bare maurdronninger utvikler vinger. Det som gjorde dette enda merkeligere var at klonale raider-maur ikke engang har dronninger: I tråd med navnet deres formerer disse maurene seg aseksuelt, så alle maurene i en koloni er nesten perfekte genetiske kloner.

Kronauer ble fascinert av miniatyrdronningene fordi de virket så forskjellige fra de andre klonale raider-maurene, selv om han trodde de var samme art. Men svar på spørsmålene hans kom ikke, så han tok noen eksemplarer, tok noen bilder for registrering og fortsatte deretter med arbeidet sitt.

Noen år senere etablerte Kronauer et laboratorium ved Rockefeller University og satte opp en koloni med klonale raider-maur for studier. En dag hans daværende doktorgradsstudent Buck Trible fant noen flere av de rare miniatyrdronningene i den kolonien og bestemte seg for å karakterisere dem.

Trible fant ut at vingene ikke var maurens eneste uvanlige egenskap. De merkelige maurene viste også ulik sosial atferd, hadde større eggstokker og la dobbelt så mange egg. Ved hjelp av genetiske verktøy sporet han alle disse endringene til en 2.25 millioner-base-par-lang strekning av DNA. Hos de vanlige maurene var DNA på hver av de to kopiene av deres kromosom 13 forskjellig. Men i miniatyr-dronningmaurene var de to kopiene identiske.

Som Trible, Kronauer og deres kolleger rapportert i mars in Current Biology, alle egenskapene til de rare maurene - vingene, den sosiale atferden og de reproduktive egenskapene - ble forårsaket av det genetikere kaller et supergen, en samling gener som er arvet som en enhet og som er svært motstandsdyktige mot å bli brutt opp. På et tidspunkt i utviklingen hadde maurene skaffet seg en andre kopi av det supergenet, og den kromosomale endringen hadde forvandlet kroppen og oppførselen deres. Funnene antydet en ny mekanisme for hvordan komplekse kombinasjoner av kroppsdeler og atferd noen ganger kan dukke opp på en gang i evolusjonen: gjennom en mutasjon som dupliserer et supergen, og veksler på hele suiter med egenskaper som lysstrenger kontrollert av en lysbryter.

Maurforskere er begeistret over arbeidet, og ikke bare fordi det ser ut til å løse et flere tiår gammelt mysterium om hvordan minst én form for sosial parasittisme utvikler seg hos insektene. Supergene-funnene kan også hjelpe dem med å finne ettertraktede trekk i maurens genetiske arkitektur som får koloniene deres til å utvikle seg som hierarkiske kaster av dronninger og arbeidere.

Mer generelt gir den nye studien også innsikt i et grunnleggende evolusjonært spørsmål om hvor forskjellige individene i en enkelt art kan være.

"Det mest spennende med denne studien er hvor mange fremtidige retninger den åpner for," sa Jessica Purcell, en evolusjonær genetiker ved University of California, Riverside som studerer maurgenomer.

Et paradoks av parasittisme

Maur tiltrekker seg oppmerksomheten til forskere som Kronauer og Trible fordi de fleste arter har en sosial struktur som er knyttet til deres biologi. I et typisk reir presiderer en enkelt stor, reproduktiv maurdronning legioner av mindre, ikke-reproduktive kvinnelige arbeidere som er hennes døtre. Arbeiderne bygger et rede, samler mat, avviser inntrengere og tar vare på koloniens unger, og frigjør dronningen til å bare legge egg.

Noen maurarter avviker imidlertid fra den planen ved å engasjere seg i former for sosial parasittisme - det vil si at de utnytter den sosiale strukturen til en annen maurart. Slave-making maur, for eksempel, stjeler larver fra andre reir og preger dem kjemisk til å bli arbeidere som tjener slavenes dronning.

For mange tiår siden la forskere merke til at noen maurarter bruker en mer hemmelig type parasittisme. Parasittene har mistet arbeiderkasten sin. For å overleve infiltrerer deres små dronninger koloniene til andre maurarter og legger egg der. De utnyttede vertsarbeiderne gjør da alt for dem, fra å ta vare på avkommet deres til å beskytte og mate dem. Et slikt forhold mellom arter kalles obligat parasittisme, fordi parasittene ikke kan overleve på egen hånd.

Disse arbeidsløse sosiale parasittene, noen ganger kalt inquilines (fra det latinske ordet for "leietakere"), har et særegent utseende som for menneskelige øyne lett skiller dem fra vertene deres. Men deres parasittiske plan lykkes fordi de har utviklet måter å stjele kjemisk lukt fra vertsredet for å kamuflere seg selv.

Genomiske analyser har vist at maur inquiline arter uavhengig har utviklet seg dusinvis av ganger, og nesten alle av dem parasitterer en nært beslektet art som ser ut og oppfører seg som maur vanligvis gjør. For evolusjonsbiologer utgjorde det et mysterium: Hvordan kunne en ny art av obligatoriske sosiale parasitter utvikle seg fra vertsarten? Hvis forfedrene deres hadde bodd sammen i samme rede, ville de ha blandet seg for lett.

I mange år antok forskere at det første trinnet hadde vært reproduktiv isolasjon: at de tidlige forfedrene til inquilinene var normale maur som var reproduktivt isolert fra sine slektninger lenge nok til å avvike genetisk fra dem og bli en ny art. De kunne leve for seg selv, men noen av dem oppdaget etter hvert fordelene ved å snike seg tilbake til redene til sine forfedre for å få hjelp. Deres avhengighet av vertene økte gradvis, og de utviklet seg fra en tilstand av valgfri eller "fakultativ" parasittisme til å forplikte parasittisme.

Problemet med den ideen, forklarte Kronauer, er at ingen noensinne har observert i naturen det som burde være et essensielt, tidlig trinn i prosessen: frittlevende, fakultative sosiale parasitter som lever isolert fra sine nære slektninger.

Trible og Kronauers nye funn snur de tidligere antakelsene på hodet. Deres alternative scenario fokuserte på paret av uoverensstemmende supergener i de klonale raider-maurene. En gang i historien hadde en av disse maurene opplevd en mutasjon som erstattet supergenet på det ene kromosomet med en kopi av supergenet fra det andre kromosomet. Den resulterende mutantmauren med to kopier av den "parasittiske" versjonen av supergenet kunne plutselig ha utviklet seg til en miniatyrdronning som lignet mye på en inquilin.

Arbeidet viste at en enkelt mutasjon i et supergen var tilstrekkelig til å produsere hele pakken av endringer som ble observert i de obligate parasittene, selv før maurene ble splittet ved artsdannelse.

"Du kan gå fra frittlevende til obligatorisk parasittisk i ett trinn, og du trenger ikke å ta en rekke gradvise trinn som involverer en reproduktivt isolert fakultativ mellompopulasjon," sa Trible, som nå er ved Harvard University. "Det vi kan være sikre på er at en frittlevende forelder hadde en datter som umiddelbart var en obligatorisk parasitt."

Han fortsatte: "Det er scenariet som aldri hadde blitt underholdt av noen av de klassiske evolusjonsteoretikere, fordi det er scenariet som ble antatt å være et for stort hopp for deg å ta."

Det faktum at en enkelt mutasjon kan endre alle disse egenskapene i et enkelt trinn "endrer virkelig måten vi tenker på utviklingen av disse rare, arbeidsløse sosiale parasittene," sa Kronauer.

Styrken til supergener

Lite er kjent om den evolusjonære historien til supergenet på kromosom 13 som gir den sosiale parasittfenotypen. Det er imidlertid lite sannsynlig at det har utviklet seg i en klonal art som raidermaurene. "Klonmaurene ville ha vært det siste stedet å se etter supergener," sa Michel Chapuisat, som studerer maursupergener ved Universitetet i Lausanne i Sveits.

Årsaken er at alle maurene i en klonal art er genetisk identiske: Tilfeldige mutasjoner til side, deres genom går uendret fra forelder til barn. Noe mer komplisert skjer imidlertid hos seksuelt reproduktive arter.

I cellene som produserer egg og sæd, står mors- og farskopiene av kromosomene på linje og bytter ut tilsvarende segmenter av DNA. Denne prosessen med "rekombinasjon" gjør at sett med arvede egenskaper kan stokkes om tilfeldig; uten det, ville gener være låst inn i mors eller fars slekt for alltid.

På grunn av rekombinasjon kunne gener for ulike parasittiske atferder blitt tilfeldig ført sammen på kromosom 13. Naturlig seleksjon ville da sterkt favorisert foreningen av de allelene som fungerte godt sammen. "Hvis du har et parasittbestemmende gen, kan du gradvis legge en haug med andre gener ved siden av det som gjør [mauren] bedre og bedre til å være en parasitt," sa Trible.

Rekombinasjon kan til slutt ha skilt disse genene igjen, men en skjebnesvanger genetisk ulykke grep inn. Noen ganger når kromosomer blir reparert etter skade, blir et stykke DNA satt inn igjen i en invertert orientering. Fordi invertert DNA ikke kan følge med dets kromosomale motstykke, kan det ikke rekombinere, så alle gener i DNA er permanent låst sammen som en ny arvelig enhet - et supergen.

Det kan være det som skjedde på kromosom 13: En inversjon i den 2.25 millioner basepar-strekningen av DNA kunne ha låst sammen egenskapene for sosial parasittisme som et supergen, som naturlig seleksjon deretter opprettholdt. Purcell bemerket at mye forskning omgir andre måter som et supergen som dette kunne ha dukket opp, men "det er en så sterk fordel ved å ha alleler som fungerer godt sammen, samlet til en region med lav rekombinasjon," sa hun.

Chapuisat mener det er sannsynlig at supergenet for alle de observerte parasittiske egenskapene utviklet seg over lang tid i en seksuell stamfar til klonalmaurene. Parasittismen ville ha manifestert seg i maurene som bar to kopier av supergenet, og maurene med en eller ingen kopier ville vært deres verter. Da raidermaurene ble klonale og heterozygote, med bare én kopi av supergenet, forsvant den parasittiske oppførselen - men supergenet vedvarte. Og da en mutasjon til slutt skapte nye homozygote klonale raiders, ble de sovende supergenegenskapene reaktivert og de miniatyr dronningliknende mutantene dukket opp over natten.

Kromosomomorganisering og evolusjon

Dette maursupergenet er langt fra et isolert eksempel; om noe, kan det illustrere en mer generell og fortsatt undervurdert måte som mange komplekse egenskaper utvikler seg på.

"Det er flere og flere studier som viser oss at genom-omorganiseringer kan ha en grunnleggende innflytelse på atferd og sosial organisering av arter," sa Christian Rabeling, en entomolog ved University of Hohenheim i Stuttgart, Tyskland, som studerer hvordan sosial parasittisme utviklet seg hos maur.

I 30-millioner år gamle, seksuelt reproduserende slekten av Formica maur, for eksempel, er det minst fire avstamninger der et delt supergen bestemmer om deres koloni vil ha en dronning eller mange. Andre grupper av maur har supergener som de utviklet uavhengig, kontrollerer suiter av atferdsmessige og morfologiske egenskaper som er viktige for deres livsstil, sa Purcell.

Alle disse supergenene kan være det Trible og andre forskere nå kaller «sosiale kromosomer». Akkurat som X- og Y-kjønnskromosomene hos mennesker bestemmer kjønn, bestemmer supergenene i maurene den sosiale organiseringen av kolonier. Det er ikke en skarp sammenligning for Trible. Supergener og kjønnskromosomer samler begge gener som da alltid arves sammen og gir kollektivt sett med egenskaper. Akkurat som noen kjønnsbundne egenskaper er fordelaktige for menn eller kvinner, men ikke begge, kan de parasittiske supergenene være fordelaktige for de homozygote inquilinene, men ikke de heterozygote vertene.

"Av en eller annen grunn har populasjonsgenetikere satt til side sexkromosomer som en egen form for evolusjon," sa Trible. Selv om det fortsatt er usikkert hvor vanlige de sosiale kromosomene er, "det [de] forteller oss er at supergener er over alt, og sexkromosomer er et spesielt tilfelle av et supergen."

Hvilke eksakte gener og kontrollelementer som er samlet i supergenet til de klonale raider-maurene er fortsatt ukjent. Men å dissekere det supergenet og andre i forskjellige maurarter kan avsløre noe om utviklingen og utviklingen av kaster i maurkolonier. Når en maurlarve utvikler seg, bestemmer miljøsignaler om den skal bli en dronning eller en arbeider, en avgjørelse som dikterer larvens oppførsel, dens kroppsstørrelse, utviklingen av vinger og eggstokker, og dens evne til å legge egg. Disse egenskapene er så sterkt assosiert at forskere har funnet ut at eksperimentelt skiftende en vanligvis trekker de andre med seg. Trible og Kronauer tror at ved å lære hvordan parasittsupergenet endret sammenhengen mellom kroppsstørrelse og de andre dronningassosierte egenskapene, kan forskere være i stand til å avdekke de genetiske mekanismene for normal kasteutvikling.

Spesiasjon, evolusjon og parasittisme

Trible og Kronauers arbeid reiser også andre spørsmål om evolusjon og utvikling, inkludert hvordan en supergenmutasjon forholder seg til artsdannelse. I Formica maur, enkelt-dronning- og multi-dronning-koloniene ser ikke ut til å dele seg opp i uavhengige avstamninger. Begge former for supergenet ser ut til å opprettholdes komfortabelt som en "polymorfisme" innenfor en enkelt art.

For Chapuisat er spørsmålet om de dronninglignende mutantene er en "jukse-avstamning" som oppfører seg som en parasitt innenfor den klonale raider-maurarten. "Eller er den på vei til å bli en egen art?" spurte han.

Hvordan nøyaktig en artsdannelse kan skje etter at den parasittiske fenotypen oppstår er et mysterium, men denne typen supergenmutasjon gir en plausibel mekanisme for rask artsdannelse gjennom sosial parasittisme, sa Purcell. Både hun og Chapuisat advarte imidlertid om at alle disse spørsmålene og spekulasjonene kompliseres av det glatte med å definere hva en art er i en klonal organisme som disse maurene.

For å demonstrere at en supergenmutasjon faktisk er mekanismen som sosiale parasittarter utvikler seg med, antyder Rabeling at det vil være viktig å se om inversjonene på kromosomene, som er strukturelle kjennetegn på supergener, er tilstede i mange vert-parasitt-par. Har dusinvis av andre inquiline maurarter lignende supergenmutasjoner?

Rabeling mener det kan være andre mekanismer, som hybridisering, som også kan skape supergenet med denne konstellasjonen av egenskaper. "Jeg forventer at det ikke bare er én mekanisme for hvordan sosial parasittisme utvikler seg, men det er sannsynligvis mange forskjellige mekanismer," sa han. "Og jo flere empiriske systemer vi studerer, jo flere mekanismer for opprinnelsen til sosial parasittisme ville vi sannsynligvis finne."