Mutacja zamieniła mrówki w pasożyty w ciągu jednego pokolenia

Kiedy badacz Daniela Kronauera jeszcze w 2008 roku był doktorem habilitowanym, pojechał na Okinawę w Japonii w poszukiwaniu dzikich okazów mrówek klonów (gatunek Ooceraea biroi). W pierwszej kolonii, którą zebrał, zauważył dwie mrówki o dziwnym wyglądzie. Były małe jak robotnice, ale miały też małe pąki skrzydeł, co było uderzające, ponieważ zwykle tylko królowe mrówek rozwijają skrzydła. Co czyniło to jeszcze dziwniejszym, to fakt, że mrówki klonowane nie mają nawet królowych: zgodnie ze swoją nazwą mrówki te rozmnażają się bezpłciowo, więc wszystkie mrówki w kolonii są niemal idealnymi klonami genetycznymi.

Kronauer był zaintrygowany miniaturowymi królowymi, ponieważ wydawały się tak różne od innych klonów mrówek łupieżców, mimo że uważał, że należą do tego samego gatunku. Ale odpowiedzi na jego pytania nie nadchodziły, więc wziął kilka okazów, zrobił kilka zdjęć do dokumentacji, a następnie zabrał się za swoją pracę.

Kilka lat później Kronauer założył laboratorium na Uniwersytecie Rockefellera i założył kolonię mrówek klonów do badań. Pewnego dnia jego ówczesny doktorant Buck Trible znaleźli jeszcze kilka dziwnych miniaturowych królowych w tej kolonii i postanowili je scharakteryzować.

Trible odkrył, że skrzydła nie były jedyną niezwykłą cechą mrówek. Dziwne mrówki wykazywały również inne zachowania społeczne, miały większe jajniki i składały dwa razy więcej jaj. Korzystając z narzędzi genetycznych, prześledził wszystkie te zmiany w odcinku DNA o długości 2.25 miliona par zasad. U zwykłych mrówek DNA na każdej z dwóch kopii ich chromosomu 13 było inne. Ale u miniaturowych mrówek-królowych obie kopie były identyczne.

Jako Trible, Kronauer i ich koledzy zgłoszone w marcu in Current Biology, wszystkie cechy osobliwych mrówek – skrzydła, zachowania społeczne i cechy reprodukcyjne – zostały spowodowane przez to, co genetycy nazywają supergenem, zbiorem genów, które są dziedziczone jako jednostka i są wysoce odporne na rozpad. W pewnym momencie swojej ewolucji mrówki uzyskały drugą kopię tego supergenu i ta zmiana chromosomalna zmieniła ich ciała i zachowania. Odkrycia sugerują nowy mechanizm tego, jak złożone kombinacje części ciała i zachowań mogą czasami ujawnić się jednocześnie w ewolucji: poprzez mutację, która duplikuje supergen, przełączając całe zestawy cech, takie jak ciągi świateł kontrolowanych przez włącznik światła.

Naukowcy zajmujący się mrówkami są podekscytowani pracą, i to nie tylko dlatego, że wydaje się, że rozwiązuje ona istniejącą od dziesięcioleci tajemnicę dotyczącą tego, jak co najmniej jedna forma pasożytnictwa społecznego ewoluuje u owadów. Odkrycia supergenów mogą również pomóc im ustalić długo poszukiwane cechy architektury genetycznej mrówek, które sprawiają, że ich kolonie rozwijają się jako hierarchiczne kasty królowych i robotnic.

Mówiąc szerzej, nowe badanie oferuje również wgląd w fundamentalne pytanie ewolucyjne dotyczące tego, jak różne mogą być osobniki jednego gatunku.

„Najbardziej ekscytującą rzeczą w tym badaniu jest to, jak wiele przyszłych kierunków otwiera” – powiedział Jessiki Purcell, genetyk ewolucyjny z Uniwersytetu Kalifornijskiego w Riverside, który bada genomy mrówek.

Paradoks pasożytnictwa

Mrówki przyciągają uwagę badaczy, takich jak Kronauer i Trible, ponieważ większość gatunków ma strukturę społeczną związaną z ich biologią. W typowym gnieździe pojedyncza duża, reprodukcyjna królowa mrówek przewodniczy legionom mniejszych, niereprodukcyjnych robotnic, które są jej córkami. Robotnice budują gniazdo, zbierają pożywienie, odpierają najeźdźców i opiekują się młodymi kolonii, pozwalając królowej tylko na składanie jaj.

Jednak niektóre gatunki mrówek odchodzą od tego planu, angażując się w formy pasożytnictwa społecznego — to znaczy wykorzystują strukturę społeczną innego gatunku mrówek. Na przykład mrówki produkujące niewolników kradną larwy z innych gniazd i odciskają na nich chemię, aby stały się robotnicami służącymi królowej łowców niewolników.

Wiele dziesięcioleci temu naukowcy zauważyli, że niektóre gatunki mrówek wykorzystują bardziej potajemny rodzaj pasożytnictwa. Pasożyty straciły swoją kastę robotników. Aby przetrwać, ich małe królowe infiltrują kolonie innych gatunków mrówek i składają tam jaja. Wyzyskiwani pracownicy żywicielscy robią wtedy za nich wszystko, od opieki nad potomstwem po ochronę i karmienie. Taki związek między gatunkami nazywany jest pasożytnictwem obligatoryjnym, ponieważ pasożyty nie są w stanie samodzielnie przetrwać.

Te bezrobotne pasożyty społeczne, czasami nazywane inkwilinami (od łacińskiego słowa oznaczającego „lokatorów”), mają charakterystyczny wygląd, który w oczach ludzkich z łatwością odróżnia je od żywicieli. Ale ich pasożytniczy plan się powiódł, ponieważ wyewoluowały sposoby na kradzież chemicznych zapachów z gniazda żywiciela, aby się zakamuflować.

Analizy genomowe wykazały, że gatunki mrówek inkwilin ewoluowały niezależnie dziesiątki razy i prawie wszystkie z nich pasożytują na blisko spokrewnionym gatunku, który wygląda i zachowuje się tak, jak normalnie mrówki. Dla biologów ewolucyjnych stanowiło to zagadkę: w jaki sposób nowy gatunek bezwzględnych pasożytów społecznych mógł wyewoluować z gatunku żywiciela? Gdyby ich przodkowie mieszkali razem w tym samym gnieździe, zbyt łatwo by się krzyżowali.

Przez wiele lat badacze stawiali hipotezę, że początkowym krokiem była izolacja reprodukcyjna: że pierwsi przodkowie inkwilin byli normalnymi mrówkami, które były reprodukcyjnie izolowane od swoich krewnych wystarczająco długo, aby oddzielić się od nich genetycznie i stać się nowym gatunkiem. Mogły żyć samodzielnie, ale niektóre z nich w końcu odkryły korzyści płynące z zakradania się z powrotem do gniazd swoich przodków w celu uzyskania pomocy. Ich zależność od żywicieli stopniowo rosła i ewoluowały one ze stanu opcjonalnego lub „fakultatywnego” pasożytnictwa do pasożytnictwa obowiązkowego.

Problem z tym pomysłem, wyjaśnił Kronauer, polega na tym, że nikt nigdy nie zaobserwował na wolności tego, co powinno być istotnym, wczesnym etapem procesu: wolno żyjących, fakultatywnych pasożytów społecznych żyjących w izolacji od swoich bliskich krewnych.

Nowe odkrycia Trible'a i Kronauera wywracają do góry nogami dotychczasowe założenia. Ich alternatywny scenariusz koncentrował się na parze niedopasowanych supergenów u klonalnych mrówek-rajderów. Kiedyś w historii jedna z tych mrówek doświadczyła mutacji, która zastąpiła supergen na jednym chromosomie kopią supergenu z drugiego chromosomu. Powstała zmutowana mrówka z dwiema kopiami „pasożytniczej” wersji supergenu mogła nagle przekształcić się w miniaturową królową, która bardzo przypominała inkwilinę.

Prace wykazały, że pojedyncza mutacja w supergenie była wystarczająca do wywołania pełnego zestawu zmian obserwowanych u pasożytów bezwzględnych, nawet zanim mrówki zostały podzielone przez specjację.

„Możesz przejść od wolno żyjących do bezwzględnie pasożytniczych w jednym kroku i nie musisz podejmować kilku stopniowych kroków z udziałem izolowanej reprodukcyjnie populacji fakultatywnej pośredniej”, powiedział Trible, który jest obecnie na Uniwersytecie Harvarda. „Możemy być pewni, że żyjący na wolności rodzic miał córkę, która od razu stała się bezwzględnym pasożytem”.

Kontynuował: „To jest scenariusz, którego nigdy nie rozważał żaden z klasycznych teoretyków ewolucji, ponieważ uważano, że jest to zbyt duży skok, abyś mógł go wykonać”.

Fakt, że pojedyncza mutacja może zmienić wszystkie te cechy w jednym kroku, „naprawdę zmienia sposób, w jaki myślimy o ewolucji tych dziwnych, pozbawionych pracy pasożytów społecznych” – powiedział Kronauer.

Siła supergenów

Niewiele wiadomo na temat ewolucyjnej historii supergenu na chromosomie 13, który nadaje fenotypowi pasożyta społecznego. Jednak jest mało prawdopodobne, aby wyewoluował w gatunku klonalnym, takim jak mrówki-rajdery. „Klonalne mrówki byłyby ostatnim miejscem, w którym można by szukać supergenów” – powiedział Michela Chapuisata, który bada supergeny mrówek na Uniwersytecie w Lozannie w Szwajcarii.

Powodem jest to, że wszystkie mrówki w gatunku klonalnym są genetycznie identyczne: pomijając przypadkowe mutacje, ich genomy przechodzą niezmienione z rodzica na dziecko. Jednak u gatunków rozmnażających się płciowo dzieje się coś bardziej skomplikowanego.

W komórkach produkujących komórki jajowe i plemniki matczyne i ojcowskie kopie chromosomów ustawiają się w linii i zamieniają odpowiednie segmenty DNA. Ten proces „rekombinacji” pozwala na przypadkowe przetasowanie zestawów odziedziczonych cech; bez tego geny byłyby na zawsze zamknięte w liniach matczynych lub ojcowskich.

Z powodu rekombinacji geny różnych zachowań pasożytniczych mogły zostać przypadkowo zebrane na chromosomie 13. Dobór naturalny zdecydowanie faworyzowałby połączenie tych alleli, które dobrze ze sobą współpracowały. „Jeśli masz gen determinujący pasożyty, możesz stopniowo umieszczać obok niego kilka innych genów, które sprawiają, że [mrówka] jest coraz lepsza w byciu pasożytem” – powiedział Trible.

Rekombinacja mogła w końcu ponownie rozdzielić te geny, ale interweniował fatalny wypadek genetyczny. Czasami, gdy chromosomy są naprawiane po uszkodzeniu, fragment DNA zostaje ponownie wstawiony w odwróconej orientacji. Ponieważ odwrócony DNA nie może dopasować się do swojego chromosomalnego odpowiednika, nie może rekombinować, więc wszystkie geny w DNA są trwale połączone razem jako nowa dziedziczna jednostka – supergen.

Być może tak właśnie stało się na chromosomie 13: inwersja w tym odcinku DNA o długości 2.25 miliona par zasad mogła połączyć cechy pasożytnictwa społecznego jako supergenu, który następnie utrzymywał dobór naturalny. Purcell zauważyła, że ​​wiele badań dotyczy innych sposobów, w jakie supergen taki jak ten mógł się pojawić, ale „jest tak duża korzyść z posiadania alleli, które dobrze ze sobą współpracują, zebranych razem w regionie o niskiej rekombinacji” – powiedziała.

Chapuisat uważa, że ​​jest prawdopodobne, że supergen dla wszystkich obserwowanych cech pasożytniczych ewoluował przez długi czas u seksualnego przodka klonalnych mrówek. Pasożytnictwo przejawiałoby się u mrówek, które nosiły dwie kopie supergenu, a mrówki z jedną kopią lub bez kopii byłyby ich żywicielami. Kiedy mrówki najeźdźców stały się klonami i heterozygotami, mając tylko jedną kopię supergenu, pasożytnicze zachowanie zniknęło – ale supergen przetrwał. A kiedy mutacja w końcu stworzyła nowych homozygotycznych klonalnych najeźdźców, uśpione cechy supergenu zostały reaktywowane i miniaturowe mutanty przypominające królową pojawiły się z dnia na dzień.

Przegrupowanie i ewolucja chromosomów

Ten supergen mrówek nie jest odosobnionym przykładem; jeśli już, to może ilustrować bardziej ogólny i wciąż niedoceniany sposób ewolucji wielu złożonych cech.

„Istnieje coraz więcej badań, które pokazują nam, że rearanżacje genomu mogą mieć fundamentalny wpływ na zachowanie i społeczną organizację gatunków” – powiedział. Christiana Rabelinga, entomolog z Uniwersytetu Hohenheim w Stuttgarcie w Niemczech, który bada ewolucję pasożytnictwa społecznego u mrówek.

W 30-milionowym, rozmnażającym się płciowo rodzaju formica mrówek, na przykład, istnieją co najmniej cztery linie rodowe, w których wspólny supergen określa, czy ich kolonia będzie miała jedną królową, czy wiele. Purcell powiedział, że inne grupy mrówek mają supergeny, które ewoluowały niezależnie, kontrolując zestawy cech behawioralnych i morfologicznych ważnych dla ich stylu życia.

Wszystkie te supergeny mogą być tym, co Trible i inni badacze nazywają obecnie „chromosomami społecznymi”. Tak jak chromosomy płciowe X i Y u ludzi determinują płeć, tak supergeny u mrówek określają społeczną organizację kolonii. To nie jest proste porównanie do Trible. Supergeny i chromosomy płci łączą geny, które następnie są zawsze dziedziczone razem i wspólnie nadają zestawy cech. Tak jak niektóre cechy sprzężone z płcią są korzystne dla samców lub samic, ale nie dla obu, supergeny pasożytnicze mogą być korzystne dla homozygotycznych inkwilin, ale nie dla heterozygotycznych żywicieli.

„Z jakiegoś powodu genetycy populacji odłożyli na bok chromosomy płciowe jako odrębną formę ewolucji” – powiedział Trible. Chociaż nadal nie jest pewne, jak powszechne są chromosomy społeczne, „mówią nam, że supergeny są wszędzie, a chromosomy płciowe są szczególnym przypadkiem supergenu”.

Wciąż nie wiadomo, które dokładnie geny i elementy kontrolne są zawarte w supergenie klonalnych mrówek-rajderów. Ale analiza tego supergenu i innych w różnych gatunkach mrówek może ujawnić coś na temat ewolucji i rozwoju kast w koloniach mrówek. Kiedy larwa mrówki się rozwija, wskazówki środowiskowe decydują o tym, czy zostanie królową, czy robotnicą, decyzja, która dyktuje zachowanie larwy, jej wielkość ciała, rozwój skrzydeł i jajników oraz zdolność do składania jaj. Te cechy są tak silnie ze sobą powiązane, że badacze odkryli, że eksperymentalna zmiana jednej zwykle pociąga za sobą inne. Trible i Kronauer uważają, że poznając, w jaki sposób supergen pasożytnictwa zmienił korelację między rozmiarem ciała a innymi cechami związanymi z królową, badacze mogą być w stanie odkryć genetyczne mechanizmy normalnego rozwoju kast.

Specjacja, ewolucja i pasożytnictwo

Praca Trible'a i Kronauera stawia również inne pytania dotyczące ewolucji i rozwoju, w tym tego, w jaki sposób mutacja supergenu odnosi się do specjacji. w formica mrówki, kolonie z jedną królową i wieloma królowymi nie wydają się dzielić na niezależne linie. Wydaje się, że obie formy supergenu są dobrze utrzymane jako „polimorfizm” w obrębie jednego gatunku.

Dla Chapuisata pytanie brzmi, czy mutanty przypominające królową są „linią oszustów” zachowującą się jak pasożyty w obrębie klonalnego gatunku mrówek-rajderów. „A może jest na dobrej drodze, by stać się odrębnym gatunkiem?” on zapytał.

Purcell powiedział, że to, jak dokładnie wydarzenie specjacji mogło się wydarzyć po powstaniu fenotypu pasożytniczego, jest tajemnicą, ale ten rodzaj mutacji supergenu zapewnia prawdopodobny mechanizm szybkiej specjacji poprzez pasożytnictwo społeczne. Zarówno ona, jak i Chapuisat ostrzegli jednak, że wszystkie te pytania i spekulacje komplikuje niejasność definiowania gatunku w klonowanym organizmie, takim jak te mrówki.

Aby wykazać, że mutacja supergenu jest w rzeczywistości mechanizmem ewolucji gatunków pasożytów społecznych, Rabeling sugeruje, że ważne będzie sprawdzenie, czy inwersje na chromosomach, które są strukturalnymi cechami charakterystycznymi supergenów, występują w wielu parach żywiciel-pasożyt. Czy dziesiątki innych gatunków mrówek inkwilinowych mają podobne mutacje supergenu?

Rabeling uważa, że ​​mogą istnieć inne mechanizmy, takie jak hybrydyzacja, które również mogłyby stworzyć supergen z tą konstelacją cech. „Spodziewałbym się, że istnieje nie tylko jeden mechanizm ewolucji pasożytnictwa społecznego, ale prawdopodobnie istnieje wiele różnych mechanizmów” – powiedział. „Im więcej systemów empirycznych badamy, tym więcej mechanizmów pochodzenia pasożytnictwa społecznego prawdopodobnie byśmy odkryli”.