Мутация превратила муравьев в паразитов за одно поколение

Когда исследователь Даниэль Кронауэр в 2008 году он все еще был постдоком, он отправился на Окинаву, Япония, за дикими экземплярами клональных муравьев-рейдеров (вид Ooceraea biroi). В первой собранной им колонии он заметил двух муравьев со странной внешностью. Они были маленькими, как рабочие, но у них также были маленькие зачатки крыльев, что поразительно, потому что обычно крылья развиваются только у муравьиных королев. Что делает это еще более странным, так это то, что у клональных муравьев-рейдеров нет даже маток: в соответствии со своим названием эти муравьи размножаются бесполым путем, поэтому все муравьи в колонии являются почти идеальными генетическими клонами.

Кронауэр был заинтригован миниатюрными королевами, потому что они казались такими непохожими на других клонов-муравьев-рейдеров, хотя он считал их одним и тем же видом. Но ответов на его вопросы не последовало, поэтому он взял несколько экземпляров, сделал несколько фотографий для записей, а затем продолжил свою работу.

Несколько лет спустя Кронауэр организовал лабораторию в Рокфеллеровском университете и организовал для изучения колонию клонов муравьёв-рейдеров. Однажды его тогдашний докторант Бак Трайбл нашел еще несколько странных миниатюрных королев в этой колонии и решил их охарактеризовать.

Трайбл обнаружил, что крылья были не единственной необычной характеристикой муравьев. Странные муравьи также демонстрировали различное социальное поведение, имели более крупные яичники и откладывали в два раза больше яиц. Используя генетические инструменты, он проследил все эти изменения до участка ДНК длиной в 2.25 миллиона пар оснований. У обычных муравьев ДНК на каждой из двух копий 13-й хромосомы была разной. Но у муравьев-миниатюрных королев две копии были идентичными.

Как Трайбл, Кронауэр и их коллеги сообщили в марте in Current Biology, все характеристики необычных муравьев — крылья, социальное поведение и репродуктивные черты — были вызваны тем, что генетики называют супергеном, набором генов, которые наследуются как единое целое и очень устойчивы к разрушению. В какой-то момент своей эволюции муравьи приобрели вторую копию этого супергена, и это хромосомное изменение изменило их тело и поведение. Полученные данные позволили предположить новый механизм того, как сложные комбинации частей тела и поведения могут иногда проявляться одновременно в ходе эволюции: посредством мутации, которая дублирует суперген, включая целые наборы признаков, подобно цепочкам огней, управляемым выключателем.

Исследователи муравьев в восторге от этой работы, и не только потому, что она, кажется, решает многолетнюю загадку о том, как у насекомых развивается по крайней мере одна форма социального паразитизма. Открытия супергенов могут также помочь им определить долгожданные особенности генетической архитектуры муравьев, благодаря которым их колонии развиваются как иерархические касты маток и рабочих.

В более широком смысле, новое исследование также предлагает понимание фундаментального эволюционного вопроса о том, насколько разными могут быть особи одного вида.

«Самое интересное в этом исследовании — это то, сколько направлений оно открывает», — сказал он. Джессика Перселл, генетик-эволюционист из Калифорнийского университета в Риверсайде, изучающий геномы муравьев.

Парадокс паразитизма

Муравьи привлекают внимание таких исследователей, как Кронауэр и Трайбл, потому что у большинства видов социальная структура тесно связана с их биологией. В типичном гнезде одна крупная репродуктивная муравьиная матка возглавляет легионы более мелких непродуктивных рабочих самок, которые являются ее дочерьми. Рабочие строят гнездо, собирают пищу, отпугивают захватчиков и заботятся о детенышах колонии, позволяя королеве просто откладывать яйца.

Однако некоторые виды муравьев отходят от этого плана, занимаясь формами социального паразитизма, то есть они используют социальную структуру другого вида муравьев. Муравьи-рабовладельцы, например, крадут личинок из других гнезд и химически импринтируют их, чтобы они становились рабочими, служащими королеве работорговцев.

Много десятилетий назад исследователи заметили, что некоторые виды муравьев используют более тайный вид паразитизма. Паразиты потеряли свою рабочую касту. Чтобы выжить, их маленькие королевы проникают в колонии других видов муравьев и откладывают там яйца. Затем эксплуатируемые рабочие-хозяева делают за них все, от заботы об их потомстве до защиты и кормления. Такое родство между видами называется облигатным паразитизмом, так как паразиты не могут выжить сами по себе.

Эти безработные социальные паразиты, иногда называемые инквилинами (от латинского слова «квартиранты»), имеют характерный внешний вид, который для человеческого глаза легко отличает их от хозяев. Но их паразитическая схема увенчалась успехом, потому что они научились красть химические запахи из гнезда хозяина, чтобы маскироваться.

Геномный анализ показал, что виды инквилиновых муравьев независимо эволюционировали десятки раз, и почти все они паразитируют на близкородственных видах, которые выглядят и ведут себя как обычные муравьи. Для биологов-эволюционистов это было загадкой: как новый вид облигатных социальных паразитов мог развиться из своего вида-хозяина? Если бы их предки жили вместе в одном гнезде, они бы слишком легко скрещивались.

В течение многих лет исследователи предполагали, что первым шагом была репродуктивная изоляция: что ранние предки инквилинов были нормальными муравьями, которые были репродуктивно изолированы от своих сородичей достаточно долго, чтобы генетически отделиться от них и стать новым видом. Они могли жить сами по себе, но некоторые из них в конце концов открыли для себя преимущества прокрадываться в гнезда своих предков за помощью. Их зависимость от хозяев постепенно увеличивалась, и они эволюционировали от состояния факультативного или «факультативного» паразитизма к облигатному паразитизму.

Проблема с этой идеей, объяснил Кронауэр, заключается в том, что никто никогда не наблюдал в дикой природе то, что должно было бы быть важным, ранним этапом процесса: свободноживущих, факультативных социальных паразитов, живущих изолированно от своих близких родственников.

Новые открытия Трайбла и Кронауэра переворачивают предыдущие предположения с ног на голову. Их альтернативный сценарий был сосредоточен на паре несовпадающих супергенов в клональных муравьях-рейдерах. Когда-то в истории один из этих муравьев испытал мутацию, в результате которой суперген на одной хромосоме был заменен копией супергена на другой хромосоме. Получившийся в результате муравей-мутант с двумя копиями «паразитической» версии супергена мог внезапно превратиться в миниатюрную королеву, очень похожую на инквилин.

Работа показала, что одной мутации в супергене было достаточно, чтобы вызвать полный набор изменений, наблюдаемых у облигатных паразитов, даже до того, как муравьи разделились путем видообразования.

«Вы можете перейти от свободноживущего к облигатному паразитизму за один шаг, и вам не нужно предпринимать ряд постепенных шагов с участием репродуктивно изолированной факультативной промежуточной популяции», — сказал Трайбл, который сейчас работает в Гарвардском университете. «В чем мы можем быть уверены, так это в том, что у свободно живущих родителей была дочь, которая сразу же стала облигатным паразитом».

Он продолжил: «Это сценарий, который никогда не рассматривался ни одним из классических теоретиков эволюции, потому что этот сценарий считался слишком большим скачком для вас».

Тот факт, что одна мутация может изменить все эти черты за один шаг, «действительно меняет наше представление об эволюции этих странных, безработных социальных паразитов», — сказал Кронауэр.

Сила супергенов

Мало что известно об эволюционной истории супергена на хромосоме 13, который придает фенотип социального паразита. Однако маловероятно, что он развился у клональных видов, таких как муравьи-рейдеры. «Клональные муравьи были бы последним местом, где можно было бы искать супергены», — сказал он. Мишель Шапюиза, изучающий супергены муравьев в Лозаннском университете в Швейцарии.

Причина в том, что все муравьи клонального вида генетически идентичны: помимо случайных мутаций, их геномы передаются без изменений от родителя к потомку. Однако нечто более сложное происходит с видами, размножающимися половым путем.

В клетках, производящих яйцеклетки и сперматозоиды, материнские и отцовские копии хромосом выстраиваются в линию и меняют местами соответствующие сегменты ДНК. Этот процесс «рекомбинации» позволяет случайным образом перетасовывать наборы унаследованных признаков; без него гены были бы навсегда заперты в материнской или отцовской линии.

Из-за рекомбинации гены, отвечающие за различные виды паразитического поведения, могли быть случайным образом собраны вместе на 13-й хромосоме. Тогда естественный отбор сильно благоприятствовал объединению тех аллелей, которые хорошо работали вместе. «Если у вас есть ген, определяющий паразита, вы можете постепенно добавить к нему кучу других генов, которые заставят [муравья] все лучше и лучше быть паразитом», — сказал Трайбл.

Рекомбинация могла в конечном итоге снова разделить эти гены, но вмешалась роковая генетическая случайность. Иногда, когда хромосомы восстанавливаются после повреждения, часть ДНК повторно вставляется в перевернутой ориентации. Поскольку инвертированная ДНК не может совпасть со своим хромосомным аналогом, она не может рекомбинировать, поэтому любые гены в ДНК навсегда сцеплены вместе как новая наследуемая единица — суперген.

Это может быть то, что произошло на хромосоме 13: инверсия в этом участке ДНК из 2.25 миллионов пар оснований могла связать воедино черты социального паразитизма как супергена, который затем сохранился в результате естественного отбора. Перселл отметила, что многие исследования связаны с другими путями, по которым мог появиться такой суперген, но «имеется большое преимущество в том, что аллели, которые хорошо работают вместе, объединены в область с низкой рекомбинацией», — сказала она.

Шапюиза считает вероятным, что суперген для всех наблюдаемых паразитических признаков развился в течение длительного времени у полового предка клональных муравьев-рейдеров. Паразитизм проявился бы у муравьев, несущих две копии супергена, а муравьи с одной копией или без нее были бы их хозяевами. Когда муравьи-рейдеры стали клональными и гетерозиготными, имея только одну копию супергена, паразитическое поведение исчезло, но суперген остался. А когда в результате мутации появились новые гомозиготные клоны-рейдеры, дремлющие супергенные признаки реактивировались, и в одночасье появились миниатюрные королевоподобные мутанты.

Хромосомная перестройка и эволюция

Этот суперген муравья далеко не единичный пример; во всяком случае, он может проиллюстрировать более общий и все еще недооцененный способ развития многих сложных черт.

«Появляется все больше и больше исследований, которые показывают нам, что перестройки генома могут иметь фундаментальное влияние на поведение и социальную организацию видов», — сказал он. Кристиан Рабелинг, энтомолог из Университета Хоэнхайма в Штутгарте, Германия, который изучает, как социальный паразитизм развился у муравьев.

В 30-миллионном роде, размножающемся половым путем Огнеупорная пластмасса У муравьев, например, есть по крайней мере четыре линии, в которых общий суперген определяет, будет ли в их колонии одна матка или много. По словам Перселла, у других групп муравьев есть супергены, которые они развили независимо, контролируя наборы поведенческих и морфологических признаков, важных для их образа жизни.

Все эти супергены могут быть тем, что Трайбл и другие исследователи теперь называют «социальными хромосомами». Подобно тому, как половые хромосомы X и Y у людей определяют пол, супергены у муравьев определяют социальную организацию колоний. Это не бойкое сравнение для Trible. И супергены, и половые хромосомы объединяют гены, которые затем всегда наследуются вместе и в совокупности придают наборы признаков. Точно так же, как некоторые сцепленные с полом признаки выгодны для самцов или самок, но не для обоих, паразитические супергены могут быть выгодны для гомозиготных инквилинов, но не для гетерозиготных хозяев.

«По какой-то причине популяционные генетики отложили половые хромосомы как отдельную форму эволюции», — сказал Трайбл. Хотя до сих пор неясно, насколько распространены социальные хромосомы, «они [они] говорят нам, что супергены повсюду, а половые хромосомы — это частный случай супергена».

Какие именно гены и контрольные элементы объединены в супергене клональных муравьев-рейдеров, до сих пор неизвестно. Но анализ этого и других супергенов у разных видов муравьев может пролить свет на эволюцию и развитие каст в муравьиных колониях. Когда личинка муравья развивается, сигналы окружающей среды определяют, станет ли она королевой или рабочим, решение, которое диктует поведение личинки, размер ее тела, развитие ее крыльев и яичников, а также ее способность откладывать яйца. Эти черты настолько сильно связаны между собой, что исследователи обнаружили, что экспериментальное изменение одной обычно тянет за собой и другие. Трайбл и Кронауэр считают, что, узнав, как суперген паразитизма изменил корреляцию между размером тела и другими чертами, связанными с маткой, исследователи смогут раскрыть генетические механизмы нормального кастового развития.

Видообразование, эволюция и паразитизм

Работа Трайбла и Кронауэра также поднимает другие вопросы об эволюции и развитии, в том числе о том, как супергенная мутация связана с видообразованием. в Огнеупорная пластмасса муравьев, колонии с одной и несколькими матками, кажется, не распадаются на независимые родословные. Обе формы супергена, по-видимому, удобно поддерживаются как «полиморфизм» внутри одного вида.

Для Шапюиза вопрос заключается в том, являются ли королевоподобные мутанты «родом мошенников», ведущим себя как паразит внутри клонального вида муравьев-налетчиков. «Или он собирается стать отдельным видом?» он спросил.

Как именно событие видообразования могло произойти после возникновения паразитического фенотипа, остается загадкой, но такого рода супергенные мутации обеспечивают правдоподобный механизм быстрого видообразования через социальный паразитизм, сказал Перселл. Однако и она, и Шапюиза предупредили, что все эти вопросы и предположения осложняются скользкостью определения того, что такое вид в клональном организме, подобном этим муравьям.

Чтобы продемонстрировать, что супергенная мутация на самом деле является механизмом эволюции социальных видов паразитов, Рабелинг предполагает, что будет важно увидеть, присутствуют ли инверсии на хромосомах, которые являются структурными признаками супергенов, во многих парах паразит-хозяин. Есть ли у десятков других видов инквилиновых муравьев подобные супергенные мутации?

Рабелинг считает, что могут быть и другие механизмы, такие как гибридизация, которые также могут создать суперген с таким набором признаков. «Я ожидаю, что существует не только один механизм развития социального паразитизма, но, вероятно, много разных механизмов», — сказал он. «И чем больше эмпирических систем мы изучим, тем больше механизмов происхождения социального паразитизма мы, вероятно, обнаружим».