En mutation gjorde myror till parasiter på en generation

När forskaren Daniel Kronauer var fortfarande postdoc 2008, reste han till Okinawa, Japan, för vilda exemplar av klonala raidermyror (arten Ooceraea biroi). I den första kolonin han samlade lade han märke till två myror med ett konstigt utseende. De var små som arbetare, men de hade också små vingknoppar, vilket var slående eftersom vanligtvis bara myrdrottningar utvecklar vingar. Det som gjorde detta ännu konstigare var att klonala raidermyror inte ens har drottningar: I enlighet med deras namn reproducerar dessa myror sig asexuellt, så alla myror i en koloni är nästan perfekta genetiska kloner.

Kronauer var fascinerad av miniatyrdrottningarna eftersom de verkade så olika från de andra klonala raidermyrorna även om han trodde att de var samma art. Men svaren på hans frågor kom inte, så han tog några exemplar, tog några foton för rekord och gick sedan vidare med sitt arbete.

Några år senare etablerade Kronauer ett labb vid Rockefeller University och satte upp en koloni av klonala raidermyror för studier. En dag, hans dåvarande doktorand Buck Trible hittade några fler av de udda miniatyrdrottningarna i den kolonin och bestämde sig för att karakterisera dem.

Trible fann att vingarna inte var myrornas enda ovanliga egenskap. De konstiga myrorna visade också olika sociala beteenden, hade större äggstockar och lade dubbelt så många ägg. Med hjälp av genetiska verktyg spårade han alla dessa förändringar till en 2.25 miljoner baspar lång DNA-sträcka. Hos de vanliga myrorna var DNA:t på var och en av de två kopiorna av deras kromosom 13 olika. Men i miniatyrdrottningsmyrorna var de två kopiorna identiska.

Som Trible, Kronauer och deras kollegor rapporterade i mars in Current Biology, alla egenskaper hos de udda myrorna - vingarna, de sociala beteendena och de reproduktiva egenskaperna - orsakades av vad genetiker kallar en supergen, en samling gener som ärvs som en enhet och är mycket motståndskraftiga mot att brytas upp. Vid någon tidpunkt i sin utveckling hade myrorna skaffat sig en andra kopia av den supergenen, och den kromosomförändringen hade förändrat deras kroppar och beteenden. Fynden föreslog en ny mekanism för hur komplexa kombinationer av kroppsdelar och beteenden ibland kan dyka upp på en gång i evolutionen: genom en mutation som duplicerar en supergen, växlar på hela sviter av egenskaper som ljusslingor som kontrolleras av en ljusströmbrytare.

Myrforskare är entusiastiska över arbetet, och inte bara för att det verkar lösa ett årtionden gammalt mysterium om hur åtminstone en form av social parasitism utvecklas hos insekterna. Upptäckten av supergenen kan också hjälpa dem att fastställa eftertraktade egenskaper i myrornas genetiska arkitektur som gör att deras kolonier utvecklas som hierarkiska kaster av drottningar och arbetare.

Mer allmänt ger den nya studien också insikter i en grundläggande evolutionär fråga om hur olika individerna i en enskild art kan vara.

"Det mest spännande med den här studien är hur många framtida riktningar den öppnar för," sa Jessica Purcell, en evolutionär genetiker vid University of California, Riverside som studerar myrgenom.

En paradox av parasitism

Myror drar till sig uppmärksamhet från forskare som Kronauer och Trible eftersom de flesta arter har en social struktur som är kopplad till deras biologi. I ett typiskt bo presiderar en enda stor, reproduktiv drottningmyra legioner av mindre, icke-reproduktiva kvinnliga arbetare som är hennes döttrar. Arbetarna bygger ett bo, samlar ihop mat, stöter bort inkräktare och tar hand om kolonins ungar, och befriar drottningen att bara lägga ägg.

Vissa myrarter avviker dock från den planen genom att engagera sig i former av social parasitism - det vill säga de utnyttjar den sociala strukturen hos en annan myrart. Slavbildande myror stjäl till exempel larver från andra bon och präglar dem kemiskt för att bli arbetare som tjänar slavarnas drottning.

För många decennier sedan märkte forskare att vissa myrarter använder en mer hemlig typ av parasitism. Parasiterna har förlorat sin arbetarkast. För att överleva infiltrerar deras små drottningar kolonierna av andra myrarter och lägger ägg där. De utnyttjade värdarbetarna gör sedan allt för dem, från att ta hand om sin avkomma till att skydda och mata dem. Ett sådant förhållande mellan arter kallas obligat parasitism, eftersom parasiterna inte kan överleva på egen hand.

Dessa arbetslösa sociala parasiter, ibland kallade inquiliner (från det latinska ordet för "hyresgäster"), har ett distinkt utseende som för mänskliga ögon lätt skiljer dem från sina värdar. Men deras parasitplan lyckas eftersom de har utvecklat sätt att stjäla kemiska lukter från värdboet för att kamouflera sig själva.

Genomiska analyser har visat att myrors inquilina arter har utvecklats självständigt dussintals gånger, och nästan alla parasiterar en närbesläktad art som ser ut och beter sig som myror normalt gör. För evolutionsbiologer utgjorde det ett mysterium: Hur kunde en ny art av obligatoriska sociala parasiter utvecklas från sina värdarter? Om deras förfäder hade bott tillsammans i samma bo, skulle de ha korsat sig för lätt.

Under många år antog forskare att det första steget hade varit reproduktiv isolering: att inquilinernas tidiga förfäder var normala myror som var reproduktivt isolerade från sina släktingar tillräckligt länge för att avvika genetiskt från dem och bli en ny art. De kunde leva på egen hand, men några av dem upptäckte så småningom fördelarna med att smyga tillbaka in i sina förfäders bon för att få hjälp. Deras beroende av sina värdar ökade gradvis, och de utvecklades från ett tillstånd av valfri eller "fakultativ" parasitism till att tvinga parasitism.

Problemet med den idén, förklarade Kronauer, är att ingen någonsin har observerat i naturen vad som borde vara ett viktigt, tidigt steg i processen: frilevande, fakultativa sociala parasiter som lever isolerade från sina nära släktingar.

Trible och Kronauers nya rön vänder de tidigare antagandena på huvudet. Deras alternativa scenario fokuserade på paret av inmatchade supergener i de klonala raidermyrorna. Någon gång i historien hade en av dessa myror upplevt en mutation som ersatte supergenen på en kromosom med en kopia av supergenen från den andra kromosomen. Den resulterande mutantmyran med två kopior av den "parasitära" versionen av supergenen kunde plötsligt ha utvecklats till en miniatyrdrottning som liknade en inquiline.

Arbetet visade att en enda mutation i en supergen var tillräcklig för att producera hela sviten av förändringar som observerades i de obligatoriska parasiterna, även innan myrorna splittrades genom artbildning.

"Du kan gå från frilevande till obligat parasitisk i ett steg, och du behöver inte ta ett antal stegvisa steg som involverar en reproduktivt isolerad fakultativ mellanpopulation", säger Trible, som nu är vid Harvard University. "Vad vi kan vara säkra på är att en frilevande förälder hade en dotter som omedelbart var en obligatorisk parasit."

Han fortsatte: "Det är det scenario som aldrig hade underhållits av någon av de klassiska evolutionsteoretikerna, eftersom det är det scenario som ansågs vara ett för stort hopp för dig att ta."

Det faktum att en enda mutation kan förändra alla dessa egenskaper i ett enda steg "förändrar verkligen hur vi tänker om utvecklingen av dessa konstiga, arbetslösa sociala parasiter," sa Kronauer.

Styrkan hos supergener

Lite är känt om den evolutionära historien för supergenen på kromosom 13 som ger den sociala parasitfenotypen. Det är dock osannolikt att det har utvecklats i en klonal art som raidermyrorna. "De klonala myrorna skulle ha varit det sista stället att leta efter supergener," sa Michel Chapuisat, som studerar myrsupergener vid universitetet i Lausanne i Schweiz.

Anledningen är att alla myror i en klonal art är genetiskt identiska: Bortsett från slumpmässiga mutationer, deras genom passerar oförändrat från förälder till barn. Något mer komplicerat händer dock hos sexuellt reproduktiva arter.

I cellerna som producerar ägg och spermier står moder- och faderkopiorna av kromosomerna på rad och byter ut motsvarande segment av DNA. Denna process av "rekombination" gör att uppsättningar av ärvda egenskaper kan blandas om slumpmässigt; utan det skulle gener för alltid vara inlåsta i moder- eller faderlinjen.

På grund av rekombination kunde gener för olika parasitbeteenden ha sammanförts slumpmässigt på kromosom 13. Naturligt urval skulle då starkt ha gynnat föreningen av de alleler som fungerade bra tillsammans. "Om du har en parasitbestämmande gen, kan du gradvis sätta ett gäng andra gener bredvid den som gör [myran] bättre och bättre på att vara en parasit," sa Trible.

Rekombination kan så småningom ha separerat dessa gener igen, men en ödesdiger genetisk olycka ingrep. Ibland när kromosomerna repareras efter skada, återinförs en bit DNA i en inverterad orientering. Eftersom inverterat DNA inte kan komma i linje med sin kromosomala motsvarighet, kan det inte rekombinera, så alla gener i DNA:t är permanent låsta tillsammans som en ny ärftlig enhet - en supergen.

Det kan vara vad som hände på kromosom 13: En inversion i denna 2.25-miljoner-baspar-sträcka av DNA kunde ha låst ihop egenskaperna för social parasitism som en supergen, vilket naturligt urval sedan upprätthöll. Purcell noterade att mycket forskning omger andra sätt som en supergen som den här kunde ha uppstått på, men "det finns en så stark fördel med att ha alleler som fungerar bra tillsammans, sammanförda till en region med låg rekombination," sa hon.

Chapuisat tror att det är troligt att supergenen för alla observerade parasitiska egenskaper utvecklats under lång tid i en sexuell förfader till de klonala raidermyrorna. Parasitismen skulle ha manifesterats i myrorna som bar två kopior av supergenen, och myrorna med en eller inga kopior skulle ha varit deras värdar. När raidermyrorna blev klonala och heterozygota, med bara en kopia av supergenen, försvann det parasitära beteendet - men supergenen bestod. Och när en mutation så småningom skapade nya homozygota klonanfallare, återaktiverades de vilande supergenegenskaperna och de drottningsliknande miniatyrmutanterna dök upp över natten.

Kromosomomläggning och evolution

Denna myrsupergen är långt ifrån ett isolerat exempel; om något kan det illustrera ett mer allmänt och fortfarande underskattat sätt på vilket många komplexa egenskaper utvecklas.

"Det finns fler och fler studier som visar oss att genomomarrangemang kan ha en grundläggande inverkan på beteende och social organisation av arter," sa Christian Rabeling, en entomolog vid University of Hohenheim i Stuttgart, Tyskland, som studerar hur social parasitism utvecklades hos myror.

I den 30-miljoner år gamla, sexuellt reproducerande släktet av formica myror, till exempel, det finns minst fyra linjer där en delad supergen avgör om deras koloni kommer att ha en drottning eller många. Andra grupper av myror har supergener som de utvecklat oberoende, kontrollerar sviter av beteendemässiga och morfologiska egenskaper som är viktiga för deras sätt att leva, sa Purcell.

Alla dessa supergener kan vara vad Trible och andra forskare nu kallar "sociala kromosomer." Precis som X- och Y-könskromosomerna hos människor bestämmer kön, bestämmer supergenerna i myrorna den sociala organisationen av kolonier. Det är inte en skarp jämförelse för Trible. Supergener och könskromosomer binder båda ihop gener som sedan alltid ärvs tillsammans och ger kollektivt uppsättningar av egenskaper. Precis som vissa könsbundna egenskaper är fördelaktiga för män eller kvinnor men inte båda, kan de parasitära supergenerna vara fördelaktiga för de homozygota inquilinerna men inte de heterozygota värdarna.

"Av någon anledning har populationsgenetiker avsatt könskromosomer som en separat form av evolution," sa Trible. Även om det fortfarande är osäkert hur vanliga de sociala kromosomerna är, "vad [de] säger till oss är att supergener finns överallt, och könskromosomer är ett specialfall av en supergen."

Vilka exakta gener och kontrollelement som är samlade i supergenen hos de klonala raidermyrorna är fortfarande okänt. Men att dissekera den supergenen och andra i olika myrarter kan avslöja något om utvecklingen och utvecklingen av kaster i myrkolonier. När en myrlarv utvecklas avgör miljösignaler om den ska bli en drottning eller en arbetare, ett beslut som dikterar larvens beteende, dess kroppsstorlek, utvecklingen av dess vingar och äggstockar och dess förmåga att lägga ägg. Dessa egenskaper är så starkt förknippade att forskare har funnit att experimentellt skiftande av en vanligtvis drar de andra med sig. Trible och Kronauer tror att genom att lära sig hur parasitism-supergenen förändrade korrelationen mellan kroppsstorlek och de andra drottningassocierade egenskaperna, kan forskare kunna avslöja de genetiska mekanismerna för normal kastutveckling.

Speciation, evolution och parasitism

Trible och Kronauers arbete väcker också andra frågor om evolution och utveckling, inklusive hur en supergenmutation relaterar till artbildning. I den formica myror, kolonierna med en drottning och flera drottningar verkar inte delas upp i oberoende linjer. Båda formerna av supergenen verkar bekvämt upprätthållas som en "polymorfism" inom en enda art.

För Chapuisat är frågan om de drottningliknande mutanterna är en "fuskarstamning" som beter sig som en parasit inom arten av klonmyror. "Eller är det på väg att bli en separat art?" han frågade.

Hur exakt en artbildningshändelse kan hända efter att den parasitära fenotypen uppstår är ett mysterium, men denna typ av supergenmutation ger en rimlig mekanism för snabb artbildning genom social parasitism, sa Purcell. Både hon och Chapuisat varnade dock för att alla dessa frågor och spekulationer kompliceras av hur lätt det är att definiera vad en art är i en klonal organism som dessa myror.

För att visa att en supergenmutation faktiskt är den mekanism genom vilken sociala parasitarter utvecklas, föreslår Rabeling att det kommer att vara viktigt att se om inversionerna på kromosomerna, som är strukturella kännetecken för supergener, finns i många värd-parasitpar. Har dussintals andra arter av inquilinmyr liknande supergenmutationer?

Rabeling tror att det kan finnas andra mekanismer, såsom hybridisering, som också kan skapa supergenen med denna konstellation av egenskaper. "Jag förväntar mig att det inte bara finns en mekanism för hur social parasitism utvecklas, utan det är förmodligen många olika mekanismer," sa han. "Och ju mer empiriska system vi studerar, desto fler mekanismer för ursprunget till social parasitism skulle vi förmodligen hitta."