Мутація перетворила мурах на паразитів за одне покоління

Коли дослідник Даніель Кронауер у 2008 році ще був постдоктором, він побував на Окінаві, Японія, за дикими зразками клональних мурах-рейдерів (вид Ooceraea biroi). У першій колонії, яку він зібрав, він помітив двох мурашок дивного вигляду. Вони були маленькими, як робітники, але вони також мали маленькі зачатки крил, що було вражаюче, тому що зазвичай крила розвиваються лише у мурашиних королев. Що зробило це ще дивнішим, так це те, що клонові мурахи-рейдери навіть не мають маток: відповідно до їх назви, ці мурахи розмножуються безстатевим шляхом, тому всі мурахи в колонії є майже ідеальними генетичними клонами.

Кронауер був заінтригований мініатюрними королевами, тому що вони дуже відрізнялися від інших клонових мурах-рейдерів, хоча він вважав, що вони одного виду. Але відповідей на його запитання не було, тож він взяв кілька зразків, зробив декілька фотографій для записів, а потім продовжив роботу.

Через кілька років Кронауер створив лабораторію в Університеті Рокфеллера та створив колонію клональних мурах-рейдерів для вивчення. Одного разу його тодішній докторант Бак Трайбл знайшов у цій колонії ще кілька дивних мініатюрних маток і вирішив охарактеризувати їх.

Трайбл виявив, що крила не єдина незвичайна характеристика мурах. Дивні мурахи також демонстрували іншу соціальну поведінку, мали більші яєчники та відкладали вдвічі більше яєць. Використовуючи генетичні інструменти, він простежив усі ці зміни до ділянки ДНК довжиною 2.25 мільйона пар основ. У звичайних мурах ДНК кожної з двох копій 13-ї хромосоми була різною. Але в мініатюрних мурах-королев дві копії були ідентичні.

Як Трібл, Кронауер та їхні колеги повідомили у березні in Current Biology, усі характеристики дивних мурах — крила, соціальна поведінка та репродуктивні риси — були спричинені тим, що генетики називають супергеном, набором генів, які успадковуються як єдине ціле та дуже стійкі до розпаду. У якийсь момент своєї еволюції мурахи отримали другу копію цього супергену, і ця хромосомна зміна змінила їхні тіла та поведінку. Отримані дані свідчать про новий механізм того, як складні комбінації частин тіла та поведінки іноді можуть виникати відразу в процесі еволюції: через мутацію, яка дублює суперген, вмикаючи цілі набори ознак, як-от ланцюги вогнів, керовані вимикачем.

Дослідники мурах схвильовані роботою, і не тільки тому, що вона, здається, розгадує десятирічну таємницю про те, як принаймні одна форма соціального паразитизму розвивається у комах. Відкриття супергенів також може допомогти їм визначити довгоочікувані особливості в генетичній архітектурі мурах, які змушують їхні колонії розвиватися як ієрархічні касти королев і робітників.

У більш широкому плані нове дослідження також пропонує зрозуміти фундаментальне еволюційне питання про те, наскільки різними можуть бути особини одного виду.

«Найцікавіше в цьому дослідженні те, скільки напрямків у майбутнє воно відкриває», — сказав Джессіка Перселл, еволюційний генетик з Каліфорнійського університету в Ріверсайді, який вивчає геноми мурах.

Парадокс паразитизму

Мурахи привертають увагу таких дослідників, як Кронауер і Трайбл, тому що більшість видів мають соціальну структуру, пов’язану з їх біологією. У типовому гнізді одна велика репродуктивна мураха-матка очолює легіони менших нерепродуктивних робітниць, які є її дочками. Робочі особини будують гніздо, збирають їжу, відбивають загарбників і піклуються про дитинчат колонії, звільняючи матку, щоб вона просто відкладала яйця.

Деякі види мурах, однак, відступають від цього плану, беручи участь у формах соціального паразитизму — тобто, вони використовують соціальну структуру іншого виду мурах. Мурахи-раби, наприклад, крадуть личинки з інших гнізд і хімічно віддруковують їх, щоб стати робітниками, які обслуговують королеву работорговців.

Багато десятиліть тому дослідники помітили, що деякі види мурах використовують більш таємний вид паразитизму. Паразити втратили касту робітників. Щоб вижити, їхні маленькі матки проникають у колонії інших видів мурах і відкладають там яйця. Експлуатовані робітники-господарі тоді роблять усе за них, починаючи від догляду за їхнім виводком і закінчуючи захистом і годуванням. Такі відносини між видами називають облігатним паразитизмом, оскільки паразити не можуть вижити самі по собі.

Ці безробітні соціальні паразити, яких іноді називають інквілінами (від латинського слова «орендарі»), мають характерний вигляд, який на людське око легко відрізняє їх від господарів. Але їх паразитична схема успішна, оскільки вони розробили способи викрадати хімічні запахи з гнізда господаря, щоб замаскуватися.

Геномний аналіз показав, що види мурашок-інквілінів незалежно еволюціонували десятки разів, і майже всі вони паразитують на близькоспоріднених видах, які виглядають і поводяться так само, як мурахи. Для біологів-еволюціоністів це стало загадкою: як новий вид облігатних соціальних паразитів міг еволюціонувати з виду-господаря? Якби їхні предки жили разом в одному гнізді, вони б занадто легко схрещувалися.

Протягом багатьох років дослідники припускали, що початковим кроком була репродуктивна ізоляція: що ранні предки інквілінів були звичайними мурахами, які були репродуктивно ізольовані від своїх родичів достатньо довго, щоб генетично від них відійти та стати новим видом. Вони могли жити самі по собі, але деякі з них згодом виявили переваги повернення до гнізд своїх предків за допомогою. Їхня залежність від господарів поступово зростала, і вони еволюціонували від факультативного або «факультативного» паразитизму до обов’язкового паразитизму.

Проблема з цією ідеєю, пояснив Кронауер, полягає в тому, що ніхто ніколи не спостерігав у дикій природі те, що має бути важливим раннім етапом процесу: вільноживучі факультативні соціальні паразити, які живуть ізольовано від своїх близьких родичів.

Нові відкриття Трайбла та Кронауера перевертають попередні припущення з ніг на голову. Їхній альтернативний сценарій був зосереджений на парі невідповідних супергенів у клонових мурах-рейдерів. Колись в історії одна з цих мурах зазнала мутації, яка замінила суперген в одній хромосомі на копію супергену з іншої хромосоми. Отримана мураха-мутант із двома копіями «паразитичної» версії супергену могла раптово перетворитися на мініатюрну королеву, яка дуже нагадувала інквіліна.

Робота показала, що однієї мутації в супергені було достатньо, щоб створити повний набір змін, які спостерігаються в облігатних паразитах, навіть до того, як мурахи були розділені за видоутворенням.

«Ви можете перейти від вільного життя до облігатно паразитичного за один крок, і вам не потрібно робити низку поступових кроків із залученням репродуктивно ізольованої факультативної проміжної популяції», — сказав Трібл, який зараз працює в Гарвардському університеті. «У чому ми можемо бути впевнені, так це в тому, що у вільного батька була дочка, яка відразу ж стала обов’язковим паразитом».

Він продовжив: «Це сценарій, який ніколи не розглядався жодним із класичних теоретиків еволюції, тому що це сценарій, який вважався занадто великим стрибком для вас».

Той факт, що одна мутація може змінити всі ці риси за один крок, «дійсно змінює те, як ми думаємо про еволюцію цих дивних, безробітних соціальних паразитів», — сказав Кронауер.

Сила супергенів

Мало що відомо про еволюційну історію супергену в хромосомі 13, який надає фенотип соціального паразита. Однак навряд чи він розвинувся в клональному вигляді, як мурахи-рейдери. «Клоновані мурахи були б останнім місцем, де шукали б супергени», — сказав Мішель Шапюіза, який вивчає супергени мурашок в університеті Лозанни в Швейцарії.

Причина в тому, що всі мурахи клонального виду генетично ідентичні: якщо не враховувати випадкові мутації, їхні геноми передаються незмінними від батьків до дітей. Щось складніше, однак, відбувається у видів, які розмножуються статевим шляхом.

У клітинах, які виробляють яйцеклітини та сперматозоїди, материнські та батьківські копії хромосом вибудовуються та міняються місцями відповідними сегментами ДНК. Цей процес «рекомбінації» дозволяє випадково перетасувати набори успадкованих ознак; без нього гени були б назавжди закріплені в материнській або батьківській лінії.

Через рекомбінацію гени різних видів паразитарної поведінки могли бути випадковим чином зібрані разом у хромосомі 13. Тоді природний відбір сильно сприяв би об’єднанню тих алелей, які добре працювали разом. «Якщо у вас є ген, що визначає паразитів, ви можете поступово помістити поруч з ним купу інших генів, які роблять [мураху] все кращою в якості паразита», — сказав Трібл.

Рекомбінація могла згодом знову розділити ці гени, але втрутилася доленосна генетична випадковість. Іноді, коли хромосоми відновлюються після пошкодження, фрагмент ДНК знову вставляється в перевернутій орієнтації. Оскільки інвертована ДНК не може вирівнюватися зі своїм хромосомним аналогом, вона не може рекомбінувати, тому будь-які гени в ДНК назавжди заблоковані разом як нова спадкова одиниця — суперген.

Можливо, це сталося на 13-й хромосомі: інверсія в цій ділянці ДНК довжиною 2.25 мільйона пар основ могла зафіксувати риси соціального паразитизму як суперген, який потім підтримував природний відбір. Перселл зауважив, що багато досліджень пов’язані з іншими шляхами, якими міг з’явитися суперген, подібний до цього, але «є така сильна перевага мати алелі, які добре працюють разом, об’єднані в область з низькою рекомбінацією», – сказала вона.

Чапюіса вважає, що ймовірно, що суперген для всіх спостережуваних паразитичних ознак еволюціонував протягом тривалого часу у статевого предка клональних мурах-рейдерів. Паразитизм мав би проявитися в мурах, які несли дві копії супергену, а мурахи з однією копією або без неї були б їхніми господарями. Коли мурахи-рейдери стали клональними та гетерозиготними, маючи лише одну копію супергену, паразитична поведінка зникла, але суперген зберігався. І коли мутація врешті-решт створила нових гомозиготних клональних рейдерів, сплячі супергенні риси були реактивовані, і мініатюрні мутанти, схожі на королеву, з’явилися миттєво.

Перебудова та еволюція хромосом

Цей суперген мурашок далеко не поодинокий приклад; у всякому разі, це може проілюструвати більш загальний і все ще недооцінений шлях розвитку багатьох складних рис.

«З’являється все більше досліджень, які показують нам, що перебудова генома може мати фундаментальний вплив на поведінку та соціальну організацію видів», — сказав Крістіан Рабелінг, ентомолог з Університету Гогенхайма в Штутгарті, Німеччина, який вивчає, як розвинувся соціальний паразитизм у мурах.

У 30-мільйонному, роду розмножуються статевим шляхом вогнетривка пластмаса У мурах, наприклад, існує принаймні чотири лінії, в яких спільний суперген визначає, чи матиме їх колонія одну королеву чи багато. Інші групи мурах мають супергени, які вони еволюціонували незалежно, контролюючи набори поведінкових і морфологічних рис, важливих для їхнього способу життя, сказав Перселл.

Усі ці супергени можуть бути тим, що Трайбл та інші дослідники зараз називають «соціальними хромосомами». Подібно до того, як статеві хромосоми X і Y у людини визначають стать, супергени в мурах визначають соціальну організацію колоній. Це не яскраве порівняння для Trible. І супергени, і статеві хромосоми об’єднують гени, які потім завжди успадковуються разом і разом надають набори ознак. Подібно до того, як деякі ознаки, зчеплені зі статтю, є корисними для самців або самок, але не для обох, паразитарні супергени можуть бути корисними для гомозиготних інквілінів, але не для гетерозиготних господарів.

«Чомусь популяційні генетики виділили статеві хромосоми як окрему форму еволюції», — сказав Трібл. Хоча досі невідомо, наскільки поширені соціальні хромосоми, «[вони] говорять нам, що супергени є повсюди, а статеві хромосоми є окремим випадком супергену».

Які саме гени та контрольні елементи зібрані в супергені клональних мурах-рейдерів, досі невідомо. Але аналіз цього та інших супергенів у різних видах мурах може дещо розкрити про еволюцію та розвиток каст у мурашиних колоніях. Коли личинка мурашки розвивається, екологічні ознаки визначають, чи стане вона королевою чи робочою, рішення, яке диктує поведінку личинки, розмір її тіла, розвиток її крил і яєчників і її здатність відкладати яйця. Ці риси настільки тісно пов’язані між собою, що дослідники виявили, що експериментальна зміна однієї зазвичай тягне за собою інші. Трайбл і Кронауер вважають, що, дізнавшись, як суперген паразитизму змінив кореляцію між розміром тіла та іншими ознаками, пов’язаними з королевою, дослідники зможуть розкрити генетичні механізми нормального кастового розвитку.

Видоутворення, еволюція та паразитизм

Робота Трібла та Кронауера також піднімає інші питання про еволюцію та розвиток, зокрема про те, як супергенна мутація пов’язана з видоутворенням. В вогнетривка пластмаса мурашок, колонії з однією і кількома королевами, здається, не поділяються на незалежні лінії. Обидві форми супергену, здається, зручно підтримувати як «поліморфізм» в межах одного виду.

Для Чапюіса питання полягає в тому, чи є королевоподібні мутанти «шахрайською лінією», яка поводиться як паразит у клоновому виді мурах-рейдерів. «Або він збирається стати окремим видом?» запитав він.

Як саме подія видоутворення може статися після появи паразитичного фенотипу, залишається загадкою, але цей вид супергенної мутації забезпечує вірогідний механізм для швидкого видоутворення через соціальний паразитизм, сказав Перселл. Однак і вона, і Чапюісат попередили, що всі ці питання та спекуляції ускладнюються слизьким визначенням виду в клональному організмі, як ці мурахи.

Щоб продемонструвати, що супергенна мутація насправді є механізмом, за допомогою якого еволюціонують види соціальних паразитів, Рабелінг припускає, що буде важливо побачити, чи інверсії хромосом, які є структурними ознаками супергенів, присутні в багатьох парах господар-паразит. Чи мають десятки інших видів інквілінових мурах схожі супергенні мутації?

Рабелінг вважає, що можуть існувати інші механізми, такі як гібридизація, які також можуть створити суперген із цією констеляцією ознак. «Я б очікував, що існує не лише один механізм розвитку соціального паразитизму, але, ймовірно, багато різних механізмів», — сказав він. «І чим більше емпіричних систем ми вивчатимемо, тим більше механізмів походження соціального паразитизму ми, ймовірно, знайдемо».